植物占域估计中的不完全检测偏差：隐匿性状的影响与珍稀水生植物案例研究

《Ecology》：Imperfect detection biases occupancy estimates in plants: A review and case study

　　

中文翻译：珍稀物种的分布通常通过存在-缺失数据来估计，但未检测到的出现（不完全检测）可能导致占域（occupancy）被显著低估。尽管在动物生态学中检测概率（p）是标准做法，但在植物占域估计中却很少被纳入。具有隐匿生活阶段或性状（如种子库、休眠）的植物可能特别容易出现不可观察期，即使物种确实存在也会导致不完全检测。研究人员通过回顾已发表的植物系统检测概率（p）估计值，检验了隐匿性状降低检测概率的假设。虽然具有隐匿性状的类群，特别是具有种子库的一年生植物和落叶地下芽植物，表现出较低的p值，但不同属和不同文献之间存在较大差异。随后，研究人员对珍稀一年生水生植物Gratiola amphiantha（snorkelwort）进行了案例研究，该物种特有于季节性雨水填充的花岗岩露头岩池，以估计占域（Ψ）、检测概率（p）及其环境驱动因素。研究发现Ψ随土壤加深和池面积增大而增加。Snorkelwort表现出较高但不完全的p值（平均p = 0.87），该值随竞争性植被覆盖度和调查日期而变化。对不同调查力度下Ψ的建模表明，忽略不完全检测可使总占域估计被低估高达43%；然而，经验p值估计表明，仅需最少两次调查即可达到snorkelwort 95%的检测率。研究结果表明，不完全检测是植物占域研究中一个重要且被低估的限制因素，即使对于检测概率较高的物种也是如此。对于珍稀植物，明确纳入物种特异性p值估计并适度增加调查力度，可以显著提高占域模型的准确性。

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一、研究背景与问题

物种的占域面积（area of occupancy）是判定其珍稀程度的主要决定因素之一，而这类占域估计通常依赖于对物种存在或缺失的野外调查。然而，物种即使真实存在也极少能被完美检测到，即存在不完全检测（imperfect detection）现象，这会导致分布范围被系统性低估。对于珍稀物种而言，即使少量的假缺失（false absence）也可能严重扭曲其珍稀状态评估。在动物生态学中，将检测概率（detection probability, p）纳入占域模型已是标准做法，但在植物生态学中仍被广泛忽视。2014年的一项综述发现，仅有1.4%的植物研究考虑了不完全检测。植物中具有隐匿性状（cryptic traits）的类群，如具有种子库的一年生植物、具有地下休眠的多年生地下芽植物（geophyte）或落叶植物，在生命周期中可能存在完全不可观察或极难辨认的阶段，从而进一步降低检测概率。然而，隐匿性状对检测概率的影响此前从未被系统综述。此外，当检测驱动因素被忽略时，季节性的可见性波动很容易被误认为真实栖息地占域的变化。因此，本研究旨在通过文献综述与案例研究相结合的方式，系统评估不完全检测对植物占域推断的影响。

二、研究内容与主要结论

研究人员首先通过文献综述，系统收集并分析了2000年至2024年间发表的植物和地衣系统检测概率估计值，共筛选出16篇符合标准的文献，涵盖1427个分类单元。研究人员将这些类群按隐匿类型分为四类：一年生地下芽植物（annual therophytes）、落叶地下芽植物（deciduous geophytes）、落叶非地下芽多年生植物（deciduous non-geophytic perennials）和非隐匿类群（non-cryptic）。研究发现，隐匿类群的检测概率显著低于非隐匿类群，其中一年生植物和落叶地下芽植物的p值显著更低，落叶多年生植物也显著低于常绿多年生植物。然而，隐匿性状仅能解释p值变异中1%至2%的比例，大部分变异归因于属和文献的随机效应，表明检测概率在类群间和研究间存在极大差异。

随后，研究人员以珍稀一年生水生植物Gratiola amphiantha（snorkelwort）为对象开展了案例研究。该物种特有于美国东南部季节性雨水填充的花岗岩露头岩池，被列为美国《濒危物种法》下的联邦受威胁物种。研究人员于2023至2025年在佐治亚州的Arabia Mountain（AR）和Heggie's Rock（HR）两个地点，对217个和90个岩池进行了每年2至4次重复调查，共记录9次调查数据，并测量了池面积、土壤深度和竞争性植被覆盖度等环境变量。通过单季节占域模型（single-season occupancy model）分析发现，占域概率（Ψ）受土壤深度、池面积和地点的强烈驱动，在更深土壤（3至5毫米）和更大面积的岩池中Ψ最高，且AR地点的Ψ和p均高于HR。检测概率p受竞争性植被覆盖度和地点影响，但植被覆盖度对p的影响方向在不同年份间不一致，2023和2024年植被增加p值，而2025年则降低p值。模型平均估计的p值范围为0.798至0.977，平均为0.87。基于此，研究人员计算了达到95%检测置信度所需的最少调查次数N_min，结果范围为0.80至1.87，平均为1.46，表明一个季节内进行两次重复调查即可确保对真实占域岩池的95%检测确定性。进一步模拟不同调查力度对Ψ估计的影响发现，单次调查且不考虑p的模型会显著低估真实占域，在2025年数据中，单次调查估计AR和HR高Ψ（≥0.50）的岩池比例分别为56%和8%，而四次调查后分别提升至79%和51%，意味着单次调查可能导致AR 23%和HR 43%的岩池占域被低估。

三、主要技术方法

本研究采用了文献综述与案例研究相结合的方法。文献综述方面，研究人员在Web of Science上以指定关键词进行检索，筛选出符合标准的16篇文献，并从Global Inventory of Floras and Traits（GIFT）数据库获取每个分类单元的生活周期、生活型和落叶性等性状数据，使用R软件中的glmmTMB包构建广义混合模型（beta分布），采用Smithson和Verkuilen变换处理数据中的零值，并通过emmeans包进行事后多重比较检验。案例研究方面，研究人员在2023至2025年生长季（12月至次年3月）由一名经验丰富的观察者对两个地点的岩池进行每年2至4次重复调查，记录物种的目视存在或缺失，并测量池面积、土壤深度和竞争性植被覆盖度三个环境变量。研究人员使用RPresence包中的occMod函数拟合单季节占域模型，构建了包含所有预测变量组合的候选模型集，基于Akaike信息准则（AIC）权重进行模型选择和多模型平均。此外，研究人员按照Olea和Mateo-Tomás的方法计算达到95%检测概率所需的最少调查次数。

四、研究结果

植物检测不完美且程度各异。文献综述结果显示，1427个植物和地衣分类单元的检测概率p高度变异，平均值为0.46（SD = 0.22）。三个检验隐匿状态对p影响的模型中，大部分方差归因于属和文献的随机效应，隐匿性状仅解释1%至2%的方差。但隐匿类群的p仍显著低于非隐匿类群（χ2 = 12.613, df = 1, p = 0.0004）。隐匿类型对p有显著影响（χ2 = 20.63, df = 3, p = 0.0001），地下芽植物（β = ?0.346 ± 0.110, z = ?3.158, p = 0.009）和一年生植物（β = ?0.305 ± 0.077, z = ?3.934, p = 0.0005）的p显著低于非隐匿类群，而落叶多年生植物则无显著差异。在多年生植物中，落叶类群的p显著低于常绿类群（χ2 = 5.905, df = 1, p = 0.0151）。

snorkelwort的检测概率受竞争性植被覆盖度和地点影响。案例研究中，4.6%至28.6%的岩池在单季内至少一次调查中被检测到存在但并非全部调查中均被检测到。竞争性植被是预测p的强变量，出现在2023和2024年最优模型以及所有年份?AIC ≤ 2的模型中。植被在2023和2024年增加p值，但在2025年降低p值。地点是2023和2024年p的顶级预测变量，AR的p普遍高于HR。池面积和调查日期分别在2024和2025年获得较弱支持，模型平均p随池面积增大（2024年）和调查日期推迟（2025年）而降低。

snorkelwort的占域概率强烈受深层土壤、较大池面积和地点驱动。土壤深度、池面积和地点三个预测变量出现在全部三年的最优模型中。Ψ在更深土壤（3至5毫米）、更大面积岩池和AR地点中最高。植被覆盖度在2023和2025年出现在?AIC ≤ 2的模型中，但对Ψ的影响方向不一致，2023年增加Ψ而2025年降低Ψ。模型平均Ψ估计范围从0.13到0.97。

两次重复调查足以达到95%的snorkelwort检测概率。snorkelwort的p值较高，总体平均为0.87，特定岩池的p估计范围为0.798至0.977。基于这些值计算的N_min范围为0.80至1.87，平均为1.46，因此一个季节内两次重复调查即可确保95%的检测确定性。

单次调查设计低估snorkelwort占域。调查力度对Ψ估计有显著影响。低调查力度，特别是未考虑p的单次调查设计，导致Ψ估计大幅低估真实占域。单次调查模型更容易出现两类错误：较高比例的岩池被估计为低Ψ但实际观察到存在，以及较低比例的岩池被分类为高Ψ且实际观察到存在。增加调查次数提高了估计为高Ψ（≥0.50）的岩池比例。在2025年数据中，单次调查估计AR和HR高Ψ的岩池比例分别为56%和8%，而四次调查后分别提升至79%和51%，表明单次调查可能导致AR 23%和HR 43%的岩池占域被低估。

五、讨论与结论

讨论部分指出，本研究证实不完全检测在植物和地衣中普遍存在且高度变异。虽然具有隐匿性状的类群平均检测概率较低，但p在类群间和研究间差异巨大，隐匿性状仅能解释少量变异，表明其他类群特异性或研究特异性因素在驱动检测中发挥重要作用。例如，snorkelwort作为一年生植物具有种子库这一隐匿性状，但其亮绿色且在季节早期萌发，与周围棕色和灰色环境形成鲜明视觉对比，可能贡献了其较高的p值。研究还发现，尽管重复调查是估计p的标准方法，但对于整个季节都不可观察的隐匿状态，重复调查可能无法完全解决。休眠种子库在多年度占域研究中可能尤为关键，若物种处于休眠状态，从缺失到出现的斑块状态转变可能被错误归类为定殖事件。目前将隐晦状态纳入检测和占域估计的研究大多基于模拟数据集，对真实系统的应用仍然有限。案例研究揭示了p在年份间和季节内的变异，强调了依赖单次年度调查的风险。snorkelwort的占域在不同地点间存在差异，且受岩池特征强烈驱动，最大的Ψ出现在面积较大和土壤深度3至5毫米的岩池中。毫米尺度的土壤条件对特化特有物种至关重要。AR地点持续具有更高的Ψ和p，与该地点支持最大数量的G. amphiantha种群一致，表明这些指标可能反映了更强、更具恢复力的种群。研究为监测力度和栖息地需求提供了基于证据的目标。研究结论部分强调，将p估计纳入Ψ估计在植物系统中仍未得到充分利用，对于隐匿和/或珍稀类群尤为重要。若不考虑不完全检测，更难检测或隐匿的物种可能被错误地归类为比易检测物种更珍稀。如果这种变异未被解释，可能被错误归因于物种恢复或衰退的宏观趋势，突显了估计占域的微小变化可能带来巨大的保护后果。植物中p的变异性和总体上较低的检测平均值，凸显了进一步描述单个物种检测概率的必要性，特别是对于保护关注度高且可能因发生范围低估而遭受更大后果的物种。