新热带食果蝙蝠（叶口蝠科：狭叶蝠亚科）特化齿系的演化：牙齿形态的再评估

《Journal of Mammalian Evolution》：Evolution of the specialized dentition of neotropical frugivore bats (Phyllostomidae: Stenodermatinae): a reassessment of dental morphology

　　

摘要专业翻译 蝙蝠表现出与颅齿修饰相关的广泛食性多样性。食果性在狐蝠科（Pteropodidae）和叶口蝠科（Phyllostomidae）中导致了趋同的牙齿特化。尽管狭叶蝠亚科（Stenodermatinae）食果性的力学机制已被充分研究，但其从食虫祖先演化过渡所涉及的性状仍未得到探索。本研究通过重建性状历史并推断其功能意义，探究了这一支系牙齿形态的演化。研究人员在狭叶蝠亚科衍生的牙齿结构与广义双λ齿型（dilambdodont）臼齿模式之间建立了同源性，阐明了该亚科的牙齿形态。研究人员分析了狭叶蝠亚科19个属中11个属及5个外群类群的66个牙齿性状，使用简约性（parsimony）将其映射到分子系统发育树上以评估共源性状（synapomorphies）。一致性指数（consistency index）和保留指数（retention index）表明存在与适应性可塑性一致的高水平非同源相似性（homoplasy），同时也显示出强烈的系统发育信号，支持将这些性状用于支系诊断。食果性的关键转化包括犬齿坚固性降低、前臼齿特化以及臼齿尖唇侧位移。研究人员还描述了附属结构的演化，包括中锥小尖（mesoconule）及其嵴（cristae），这些结构增加了咬合面的复杂性，可能与食性和食物加工有关。齿带（cingula）被解释为生物力学强化结构，而齿隙（diastemata）和咬合间隙则被分析为果实处理和咀嚼时排出纤维性副产物的适应。本研究证明，狭叶蝠亚科的齿系从祖先的食虫模式演化为一套复杂的衍生工具组合，反映了这一最成功蝙蝠辐射类群的适应历史。

论文解读

一、研究背景与科学问题

蝙蝠（Chiroptera）是哺乳动物中多样性第二高的类群，全球约有1500个现存物种，其食性涵盖节肢动物、鱼类、小型脊椎动物、血液、花蜜和果实等多种类型。这种食性多样性伴随着颅骨、咀嚼肌附着位点和牙齿形态的相应修饰。牙齿是哺乳动物体内最耐久的结构，其尖（cusp）模式、大小和形状的变异在食性研究、摄食习性研究以及包括翼手目在内的哺乳动物类群系统发育关系研究中具有重要作用。

在蝙蝠中，具有更多嵴和发达牙尖的臼齿，即双λ齿型（dilambdodont）模式，存在于大多数蝙蝠物种中，并与坚硬食物的摄食（如昆虫和小型脊椎动物）相关联。相比之下，食蜜性和食果性蝙蝠表现出显著不同的牙齿模式，尤其是颊齿（postcanine teeth）往往与其特化食性密切相关而发生高度修饰。食果性在蝙蝠中是一种在系统发育上广泛分布的摄食策略，至少独立演化三次：一次在狐蝠科（Pteropodidae），两次在叶口蝠科（Phyllostomidae）内——第一次在卡罗尔蝠亚科（Carolliinae）和Glyphonycterinae组成的支系中，第二次在包含鼻叶蝠亚科（Rhinophyllinae）和狭叶蝠亚科（Stenodermatinae）的支系中。这两个科的食果性趋同演化导致了不同的牙齿形态：狐蝠科蝙蝠牙齿牙尖不明显且常有齿隙，而叶口蝠科食果蝠通常具有唇侧明显位移的后尖（paracone）和次尖（metacone）以及下原尖（protoconid）和下下次尖（hypoconid），形成"饼干切割器"机制。

在叶口蝠科食果蝠中，狭叶蝠亚科是多样性最高的支系，约有100个被承认的物种，分为两个主要谱系——Sturnirini族和Stenodermatini族，分布范围从墨西哥到阿根廷。该亚科以特化的齿系、相对较短的吻部、小耳和无尾为特征。其独特的牙齿模式已激发了大量关于咀嚼系统力学功能的研究，以及翼手目牙齿模式发育基础的研究。狭叶蝠亚科独特的牙齿形态也被用于推断其内部成员及叶口蝠科内的系统发育关系。然而，很少有研究尝试评估从蝙蝠祖先的双λ齿型牙齿到食果蝠牙齿的演化变化。此类演化研究的一个障碍可能是缺乏对缺乏传统双λ齿型牙齿模式的蝙蝠类群牙齿同源性的标准化解释。例如，Fracasso等人（2011）在其分析中排除了多个齿系高度修饰的叶口蝠科类群，包括狭叶蝠亚科。

鉴于牙齿在物种界定和系统发育关系估计中的高度相关性，本研究设定了两个目标：（1）重新评估狭叶蝠亚科上下颌颊齿的牙齿同源性和形态学术语；（2）基于牙尖和嵴形态以及牙齿总体大小和形状的差异，在狭叶蝠亚科蝙蝠的系统发育中重建牙齿演化。

二、研究内容与主要结论

本研究分析了属于狭叶蝠亚科29个物种的229个标本，涵盖19个现存属中的11个属。仅纳入成年个体，排除具有牙齿异常的标本。作为外群类群，研究人员检查了两种食虫蝙蝠——Pteronotus rubiginosus和Micronycteris microtis，一种杂食性蝙蝠——Phyllostomus hastatus，以及食果性蝙蝠Rhinophylla pumilio和Carollia perspicillata。标本存放于以下收藏机构：Museu de Zoologia Jo?o Moojen（MZUFV）、Museu de Ciências Naturais（MCN-MQ）、Cole??o de Mamíferos da Universidade Federal de Lavras（CMUFLA）、Museu de Zoologia da Universidade de S?o Paulo（MZUSP）以及Centro de Cole??es Taxon?micas da Universidade Federal de Minas Gerais（UFMG）。

研究人员共选择了66个性状来描述上下颌牙齿的形态变异，其中上颌牙性状用大写字母表示，下颌牙性状用小写字母表示，包括8个门齿（I/i）性状、3个犬齿（C/c）性状、24个前臼齿（P/p）性状、30个臼齿（M/m）性状以及1个总体齿弓形态性状。大多数性状基于此前的翼手目系统发育研究，并按照Sereno（2007）提出的逻辑基础进行改编，辅以研究人员自身的观察。评分性状中87.9%为二元性状，12.1%为最多三个无序状态。性状被分为四组：总体牙齿形状和比例（TSP）、牙尖的存在和相对位置（CSP）、齿带和嵴的存在（CCP）、齿隙的存在和咬合时牙齿位置（DTO）。研究人员计算了每组性状的同源性水平，使用整体一致性指数和保留指数。

祖先状态重建采用简约性准则（Fitch，1971），将性状映射到Rojas等人（2016）的Noctilionoidea分子系统发育树上，该树被修剪为仅包含狭叶蝠亚科和外群，并添加了最近描述的Sturnira giannae作为Sturnira lilium的姐妹群。相同的性状矩阵和树拓扑在TNT软件中用于映射可能对应共源性状的特征。

三、主要技术方法

本研究采用的核心技术方法包括：（1）基于拓扑和位置对应关系的初级同源性（primary homology）判定方法，用于在食虫型臼齿和食果型臼齿之间建立结构对应关系；（2）基于66个牙齿形态性状的形态学特征矩阵构建；（3）简约性（parsimony）准则下的祖先状态重建，使用Mesquite 3.81软件在分子系统发育树上进行性状映射；（4）使用TNT软件进行共源性状（synapomorphy）鉴定；（5）计算整体一致性指数（CI）和保留指数（RI）以评估各性状组的非同源相似性水平和系统发育信号强度。

四、研究结果

牙齿形态与命名：与祖先模式的比较

狭叶蝠亚科蝙蝠的牙齿形态与大多数翼手目的双λ齿型牙齿相比，在牙尖和嵴的排列上显示出显著差异。这些差异包括某些结构的缺失或缩减，如齿缘架（stylar shelf）的唇舌向收缩，以及副尖（parastyle）和后尖（metastyle）的丢失，上颌臼齿三角座盆（trigon basin）表面扩展，增加了舌侧和唇侧牙尖之间的距离，导致前凹（protofossa）浅而不明显。在下颌臼齿中，原嵴（protocristid）重新排列并更向近中侧位移，导致牙齿中出现深的中央盆。在命名方面，狭叶蝠亚科齿系中识别出的每个结构都可追溯到双λ齿型模式中的同源结构。因此，可以应用Fracasso等人（2011）提出的上颌齿系标准化命名。对于下颌牙齿，研究人员首次提供了基于同源性的广义哺乳动物牙齿术语在狭叶蝠亚科中的应用。

狭叶蝠亚科牙齿结构的演化

在食果性叶口蝠科中，牙齿总数范围为26至32颗。所有被分析的物种在上下颌两侧各拥有两颗门齿、一颗犬齿、两颗前臼齿和至少两颗臼齿。缺失的牙齿是P2和p3，而M3和/或m3在某些类群中缺失。此外，被分析物种之一Vampyriscus (Vampyriscus) bidens缺少第二对下门齿。在分析的66个性状中，45个（68%）被鉴定为至少一个支系的共源性状。

在（Carollia perspicillata（Rhinophylla pumilio + Stenodermatinae））支系中，观察到关于牙尖存在和发育的若干简化，包括：P4中原尖（protocone）缺失，M1和M2中次尖（hypocone）缺失（尽管某些狭叶蝠亚科保留了跟座），以及m2下下次尖（hypoconid）的缩减。同样，m2的近远中长度相对于m1缩短，M3的唇舌长度小于M2，这与Phyllostomus hastatus、Micronycteris microtis和Pteronotus rubiginosus等外群类群形成对比。

在狭叶蝠亚科中，一个显著的共源性状是上颌臼齿唇侧牙尖向牙齿唇侧边缘的位移，导致齿缘架嵴减少，并在舌侧和唇侧牙尖之间形成表面。此外，上门齿变得不那么前倾，门齿近中面与吻部之间的坡度变得更钝。上下颌第二前臼齿（P4和p4）的后唇侧牙尖发育，分别为后尖（metacone）和下下次尖（hypoconid），此外p4的比例增加，高度大于近远中长度。M1和M2在唇侧牙尖的舌面具有嵴，称为中锥小尖嵴（mesoconule crista）。m2的下前尖（paraconid）缺失，当m3存在时远小于m2。齿弓的总体形状更接近亚方形而非外群类群中观察到的亚三角形。

在Stenodermatini族中，上下门齿在咬合时形成前部开口。上犬齿变得不那么粗壮，近远中长度小于或等于P4。上前臼齿出现一些嵴的修饰，如P3和P4中的后副锥小尖嵴（postparaconule crista）以及P4中的中锥小尖嵴。M1远侧边缘出现一个次级牙尖——中锥小尖（mesoconule），位于后尖基部。m1相对于p4的高度更小。虽然未鉴定出Sturnirini族的共源性状，但该族具有一些独特状态，如下门齿尖的三叶形和p2高度大于p4。（Sturnira lilium + S. giannae）具有单一共源性状：M2唇侧齿带的存在。

在（Artibeina + Stenodermatina）支系中，P4的原尖重新出现，m1基部发育齿带（cingulid），其下原尖向近中位移。在Stenodermatina亚族中，吻部收缩导致上门齿排列在同一平面，使齿弓呈现圆形外观。此外，该亚族成员具有p2冠高大于其近远中长度，p4的下原尖也向近中位移。在Artibeina亚族中，上门齿深双叶状，m2的下前尖存在。此外，在被分析的Artibeus (Dermanura)支系中，m2唇侧齿带缺失，在（A. anderseni + A. cinereus）支系中m3缺失。

在Vampyressina亚族中，所有类群共有的唯一形态变化是m1下后尖（metaconid）缺失。几个亚组各表现出一个额外的共源性状。在（（Vampyrodes + Platyrrhinus）+（（Vampyressa + Mesophylla）+（Vampyriscus + Chiroderma）））支系中，p4的下原尖向近中位移。然而，在Platyrrhinus (Platyrrhinus)中，此条件发生反转，下原尖重新与牙齿中轴对齐。（Vampyrodes + Platyrrhinus）支系以M1唇侧齿带为特征。（Platyrrhinus fusciventris + P. incarum）支系以P3和P4之间存在齿隙为特征。最后，Uroderma具有单一衍生修饰：上门齿深双叶状。

（（Vampyressa + Mesophylla）+（Vampyriscus + Chiroderma））支系表现出12个共源性状，是所分析类群中最多的。P3的高度相对于P4降低，小于后者的2/3。p2具有向近中位移的下原尖，且其近远中长度小于p4，p4缺少下下次尖。此外，这两颗前臼齿之间存在齿隙。上颌臼齿更呈三角形，已失去跟座。m1的近远中长度与p4大致相等，且m1缺少下内尖（entoconid）。关于咬合，齿弓为亚三角形，无前部间隙，但存在侧向间隙。

对于亚支系（Vampyressa + Mesophylla）和（Vampyriscus + Chiroderma），各发现一个共源性状：前者为C和P3之间的齿隙，后者为p2比例的变化——长度大于高度。同样，对于Vampyriscus属和Chiroderma属，也各映射到一个共源性状：前者为M1唇侧齿带的存在，后者为m2下下次尖发育良好。

在所有分析的性状中，仅7个表现出种内变异，在被检查的标本中记录到多个性状状态。

五、讨论与结论

本研究在叶口蝠科内专性食果蝙蝠支系中重建了牙齿性状的演化，基于66个性状揭示了一系列在牙齿总体形态重排和特化方面的渐进转化，涵盖形状、比例以及牙尖和嵴等结构的存在和齿弓中牙齿的总体排列。观察到的高水平非同源相似性表明，该亚科内的不同谱系趋同于相似的形态解决方案以利用多种植物资源，与祖先的食虫/杂食模式形成对比。

整体较低的一致性指数（CI）表明所研究类群之间存在高度非同源相似性，这可由食果性相似选择压力驱动的趋同和反转来解释。叶口蝠科颅骨和齿系形态性状也报道了类似模式（CI = 0.555；RI = 0.832），这与 Mormoopidae 形成对比（CI = 0.653；RI = 0.750），后者虽然与叶口蝠科相关，但由于所有物种均为食虫性，形态和食性多样性低得多，非同源相似性较少。

当单独分析时，各性状类别表现出相似水平的CI（0.387–0.478）和RI（0.747–0.830）。这一模式表明狭叶蝠亚科齿系的系统发育信息分布在多个组成部分中，涉及牙尖位置、嵴和齿带的存在以及齿隙和咬合构型。尽管狭叶蝠亚科牙齿性状具有高水平非同源相似性，但相对较高的RI表明这些性状携带相关的系统发育信号，使其可用于内部支系的诊断，并证明其在翼手目系统发育中的使用因其丰富的系统发育信息而具有合理性。

这一发现得到了本研究对狭叶蝠亚科、Stenodermatini族及其三个主要亚族Artibeina、Stenodermatina和Vampyressina牙齿共源性状的支持。虽然其中一些共源性状此前已有报道，但30个代表了该亚科及所检查类群中的新性状-状态转化。值得注意的是，叶口蝠科主要的基于形态的系统发育分析仅恢复了一个支持狭叶蝠亚科的牙齿性状，尽管叶口蝠科中超过88%的牙齿性状对至少一个支系是共源的。这一差异可能归因于本研究采用的精细化牙齿性状组和修订的牙齿同源性解释，其包含了对狭叶蝠亚科齿系比以往基于形态的叶口蝠科系统发育研究更详细的表征。

（（Vampyressa + Mesophylla）+（Vampyriscus + Chiroderma））支系表现出最多的共源性状（12个），这一组的高数量牙齿共源性状也在Wetterer等人（2000）和Garbino等人（2026）的报道中出现，后者分别鉴定了5个和8个共源性状。这一独特的性状组合最近被认定为Vampyressina解剖复合体（Vampyressina Anatomical Complex）。因此，这一系列食果性叶口蝠科的共源性状突出了本研究数据集恢复的强烈系统发育信号。

在牙齿命名方面，本研究在狭叶蝠亚科所有臼齿形结构与具有双λ齿型齿系的其他蝙蝠之间建立了同源性。Stenodermatini族臼齿中存在的一个附属牙尖，位于后尖舌面后唇侧，通常被称为齿带或后锥小尖（metaconule）。然而，该结构可连接到从后尖尖端延伸的嵴，本文将其命名为中锥小尖嵴（mesoconule crista）。基于其拓扑位置和结构关联，该附属牙尖被命名为中锥小尖（mesoconule）而非后锥小尖，因为后锥小尖通常是与后原尖嵴（postprotocrista）相关的小型扩展结构。在狭叶蝠亚科内，最后一颗上下颌前臼齿上出现后唇侧牙尖，分别被指定为后尖（metacone）和下下次尖（hypoconid），此结构在早期研究中仅被视为前臼齿上的附属牙尖，并可关联到附属小尖，此处命名为中附尖（mesostyle）和后附尖（metastyle）。Stenodermatini族的上颌前臼齿具有一条从后尖尖端延伸到两牙舌侧边缘的嵴，本文称为后副锥小尖嵴（postparaconule crista），这是首次提出并正式确立该结构及其在狭叶蝠亚科内的同源性。

在生态形态学和功能方面，食果性蝙蝠的食性特化导致了一系列与摄食策略和食物操作密切相关的牙齿形态修饰。这些转化在系统发育上的分布表明，该群体牙齿演化不仅涉及新形态的获得，还涉及与不同狭叶蝠亚科类群高效利用果实资源相关的结构精细化。Stenodermatini族中犬齿相对于P4的近远中宽度减小，表明与前部齿系重组相关的特化食果性演化，反映了食物加工功能向前臼齿组的重新分配，而犬齿在抓握和操作果实方面继续发挥重要作用。相比之下，Sturnirini族保留了比P4近远中更宽的犬齿，表明从犬齿到前臼齿的功能重点转移不那么明显。同样，前臼齿尤其是p4在狭叶蝠亚科中变得更加发达，形成杵状结构，嵌入上前臼齿的盆中，构成杵臼功能。此外，犬齿和前臼齿具有整合形态，形成连续刀片，便于切开果皮，使前部齿系的食物初级加工更加高效。齿隙和咬合间隙被分析为果实处理和咀嚼时排出纤维性副产物的适应。齿带被解释为生物力学强化结构。中锥小尖及其嵴增加了咬合面的复杂性，可能与食性和食物加工有关。

本研究证明，狭叶蝠亚科的齿系从祖先的食虫模式演化为一套复杂的衍生工具组合，反映了这一最成功蝙蝠辐射类群的适应历史。