《Apidologie》：Living with Tropilaelaps mercedesae: its history and impact on Chinese beekeeping
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Tropilaelaps mercedesae是蜜蜂大蜜蜂（Apis dorsata）的一种外寄生螨。20世纪50年代，T. mercedesae跨越物种屏障，由其原始宿主大蜜蜂（A. dorsata）转而开始危害中华蜜蜂（Apis mellifera）蜂群，
Tropilaelaps mercedesae是蜜蜂大蜜蜂（Apis dorsata）的一种外寄生螨。20世纪50年代，T. mercedesae跨越物种屏障，由其原始宿主大蜜蜂（A. dorsata）转而开始危害中华蜜蜂（Apis mellifera）蜂群，此后该螨成为在中国养蜂业中存在超过60年的寄生虫。早期蜂群崩溃报告来自三个省份，且均不在大蜜蜂（A. dorsata）的分布范围内，这表明转地养蜂在该害虫传播中发挥了重要作用。其后，蜂箱的长距离移动使T. mercedesae遍布中国全境。中国用于防治狄斯瓦螨（Varroa destructor）的数种杀螨剂对T. mercedesae无效，原因是该螨在封盖巢房外停留时间极短。因此，升华硫和甲酸被用于防治T. mercedesae，因为后者能够穿透巢房封盖。此外，中国养蜂者普遍采用断子措施。本文讨论了关于T. mercedesae的四大知识空白：该螨如何在漫长无子期存活；该螨在其原生宿主和新宿主中的繁殖情况；防治阈值；以及大蜜蜂（A. dorsata）和中华蜜蜂（A. cerana）对该螨的抗性机制。
引言部分：除现已全球养殖的西方蜜蜂（Apis mellifera）外，所有蜜蜂均为多种外寄生螨（瓦螨属Varroa spp.、热厉螨属Euvarroa spp.和 Tropilaelaps 属）的宿主，这些螨在发育中的蜜蜂蛹上繁殖。这些螨已以多种方式适应其蜜蜂宿主，如化学拟态和形态适应，而蜜蜂宿主则进化出卫生行为以防止螨造成严重危害。然而，体型较大且生产力更高的西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群在进化过程中与其他蜜蜂物种长期隔离，直到近期才接触到这些巢房螨。20世纪初，西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群从欧洲和俄罗斯东部被运入亚洲以提高蜂蜜产量。西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群与其他蜜蜂物种的近距离接触使得多种病原体和寄生虫得以在物种间双向传播。最著名的案例是狄斯瓦螨（Varroa destructor），该螨于20世纪50年代开始侵扰西方蜜蜂（A. mellifera），最终传播至全球并造成大规模蜂群损失。该螨至今仍是蜜蜂的主要害虫，尤其是在北半球。近来，由于Tropilaelaps mercedesae正在俄罗斯西部欧洲边境地区快速扩张分布范围，对该螨的关注日益增加。Tropilaelaps spp.的原始宿主为巨蜜蜂（A. breviligula、A. dorsata和A. laboriosa），但T. mercedesae也能在西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群中繁衍。T. mercedesae在大蜜蜂（A. dorsata）与西方蜜蜂（A. mellifera）之间的初始转移可能通过种间盗蜂行为发生，随后通过西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群的长距离移动而扩散。尽管T. mercedesae自20世纪50年代以来已侵扰中国西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群并在全国传播，但在过去60年间，该螨基本局限于中国或其原生宿主大蜜蜂（A. dorsata）的分布区域。其传播历史包括：20世纪80年代从巴基斯坦传入阿富汗，20世纪90年代初从印度尼西亚传入伊里安查亚和巴布亚新几内亚，1993年从中国传入韩国。然而，2021年在俄罗斯西部克拉斯诺达尔和罗斯托夫地区的西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群中检测到T. mercedesae，并造成大规模蜂群损失。俄罗斯蜜蜂专家推测该螨可能已在这些地区存在8至10年。该地区在过去15年间每年从乌兹别克斯坦进口30万至50万个蜜蜂蜂群，因此有理由推测T. mercedesae源自该地，线粒体COI基因分析表明乌兹别克斯坦的T. mercedesae可能来自巴基斯坦。随后，转地养蜂实践使T. mercedesae传播到俄罗斯其他地区，并于2023年抵达格鲁吉亚。此外，还有关于该螨在阿塞拜疆、克里米亚和白俄罗斯的未经证实报道。由于20世纪初中国早期引入西方蜜蜂（A. mellifera）养殖，狄斯瓦螨（V. destructor）和T. mercedesae均已参与中国养蜂业逾60年。本综述旨在讨论T. mercedesae在中国养蜂业中的历史、传播和影响，并确定主要研究优先事项。
基础生物学部分：外寄生螨T. mercedesae是厉螨科（Laelapidae）1500多种螨类之一。该科在形态学和生态学上具有高度多样性，既包括自由生活种类，也包括寄生种类，后者通常与啮齿动物和其他营巢哺乳动物相关。尽管T. mercedesae的生物学特性在多个方面与狄斯瓦螨（V. destructor）相似，但存在重要差异（见表I）。该表比较了T. mercedesae与狄斯瓦螨（V. destructor）的生物学特征，为理解两种螨的防治策略差异提供了基础。
在中国发生与传播部分：1952年，江西省首次报道T. mercedesae危害西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群，但该记录基于二手信息。该螨最初被误鉴定为T. clareae，大多数早期报道均如此。更为可靠的年份是1958年，当时在江西省东北部的上饶市发现少量螨，随后在20世纪60年代初，江西省其他地区及毗邻的广东省报道了严重的T. mercedesae侵扰。至1963年，毗邻湖南省沅陵县也报道了T. mercedesae和狄斯瓦螨（V. destructor）对西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群造成的危害。至20世纪60年代末，中国境内的蜜蜂长距离迁徙已将T. mercedesae传播至华北及长江以南大部分地区，并造成严重危害。目前，T. mercedesae已广泛分布于中国所有省份，包括最西端的新疆。但在青藏高原上管理的西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群中，尚未有T. mercedesae造成问题的报道。青藏高原的缺氧环境严重限制了狄斯瓦螨（V. destructor）的繁殖能力，这可能以类似方式影响T. mercedesae，从而解释了其在该地区的缺失。准确确定T. mercedesae何时开始在中国寄生西方蜜蜂（A. mellifera）较为困难，但可以肯定早于1958年，因为早期报道T. mercedesae的三个省份均不在大蜜蜂（A. dorsata）的自然分布范围内。此外，西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群感染螨到养蜂者开始报告问题之间可能存在数年的滞后期。
对蜜蜂的危害部分：与狄斯瓦螨（V. destructor）的情况相同，T. mercedesae的初期出现与高水平的蜂群损失相关。未治疗的西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群在感染后11至12个月内死亡。T. mercedesae取食造成的多个小伤口可导致不规则（胡椒罐状）巢脾育虫模式和幼虫死亡。被T. mercedesae寄生后羽化的成年蜜蜂寿命缩短，其嗅觉功能、飞行能力和归巢率均受影响。此外，由这些螨传播的残翅病毒（Deformed Wing Virus，DWV）也可能通过T. mercedesae的取食对蜜蜂造成危害，因为受狄斯瓦螨（V. destructor）侵扰的蜂群中观察到相同效应。
防治部分：与长时间停留在巢房保护之外的狄斯瓦螨（V. destructor）不同，T. mercedesae大部分生命周期都在封盖巢房内受到保护，因此双甲脒和拟除虫菊酯类杀螨剂对T. mercedesae的防治效果不如对狄斯瓦螨（V. destructor）有效，因为这些化合物无法渗透封盖巢房。此外，已有研究发现T. mercedesae对这些化学化合物的抗药性正在显现。在中国，20世纪60年代初T. mercedesae建立种群后，蜂群被喷洒农药鱼藤酮，并在蜂箱底部放置樟脑丸。1966年，硫磺熏蒸和硫磺-樟脑制剂开始流行。随后，出现了在含有巢脾的巢脾上施用升华硫的处理方法。由于其成本低、操作简便且有效，至今仍是中国最常用的T. mercedesae防治方法。硫磺被放置在巢脾的顶条上或在非蜂蜜和蜂王浆生产期间洒在巢框之间。硫磺是最古老的已知杀虫剂，能穿透节肢动物的外骨骼，干扰其呼吸并导致死亡。然而，硫磺可显著影响蜂群生长，因为与粉末的直接接触可杀死未封盖幼虫。近期，甲酸也被使用，因为它是已知唯一能渗透巢房封盖的有机酸，但在环境温度较高时可能出现蜂王损失增加等问题。中国各地蜂农每年使用甲酸和草酸多次治疗瓦螨，具体取决于是否有巢内幼虫，据信这也同时有助于防治T. mercedesae。此外，人工断子有时被用来增强化学治疗在降低T. mercedesae水平方面的效果。然而，研究表明使用甲酸或草酸并不能显著增强断子在减少T. mercedesae数量方面的效果，仅使用断子即可有效控制螨害长达60天。中国大部分地区，蜂农在秋季囚禁西方蜜蜂（A. mellifera）蜂王以提高越冬存活率，因为冬季非典型温暖时期储藏的蜂粮和蜂蜜不用于哺育幼虫。即使在中国南方持续哺育工蜂幼虫的地区，蜂农也可能囚禁蜂王21天。尽管如此，3月份仍可观察到T. mercedesae造成的危害。在北方地区，越冬期可持续近六个月，但蜂群仍需在夏季处理一到两次以防止螨害。
主要研究空白部分：与已有数千项研究的狄斯瓦螨（V. destructor）不同，T. mercedesae的研究仍处于起步阶段，现有知识大多基于有限的研究。然而，利用研究狄斯瓦螨（V. destructor）积累的专业知识和方法，应能快速填补关于T. mercedesae的知识空白。四大主要空白如下：其一，T. mercedesae在漫长无子期存活的机制。实验表明，在成年西方蜜蜂（A. mellifera）身上，T. mercedesae仅能存活1至4天，因为其口器无法像狄斯瓦螨（V. destructor）那样刺穿蜜蜂表皮。然而，T. mercedesae已经进化出适应大蜜蜂（A. dorsata）迁徙行为的生活史，从而能够在漫长无子期存活。这有助于解释为何中国新疆和吉林两省的蜂农能够在3月份发现T. mercedesae侵扰巢脾，尽管存在约五个月的无子期。已有研究发现，尽管数量很低，T. mercedesae确实可以出现在无子蜂群的成年西方蜜蜂（A. mellifera）身上。然而，近期在从印度驶往美国的船上截获的一个无子大蜜蜂（A. dorsata）蜂群中，T. mercedesae在无子蜂群中存活了29至99天。这引出一个问题：T. mercedesae在不同蜜蜂物种成体上的存活能力是否存在显著差异？此外，一项研究发现，即使在研究蜂群中存在巢房时，T. mercedesae成螨也会在两个月内消失，这一现象有待进一步研究。其二，T. mercedesae在大蜜蜂（A. dorsata）、西方蜜蜂（A. mellifera）和中华蜜蜂（A. cerana）中的繁殖情况。目前仅有三项研究分别在阿富汗、泰国和巴布亚新几内亚的西方蜜蜂（A. mellifera）中开展了T. mercedesae繁殖研究。这些研究提供了对该螨繁殖的基本了解，但所有先前的研究均采用每日观察周期，且未确定成螨性别。因此，需要进行更详细的观察，因为卵和幼虫的发育被认为在24小时内完成。尽管难度更大，仍需在该螨原生宿主大蜜蜂（A. dorsata）和新宿主中华蜜蜂（A. cerana）中进行繁殖研究，以深入了解其抗性机制。其三，需要确定防治阈值。为帮助蜂农改善T. mercedesae管理并防止过度治疗，需要确定治疗对蜂群生存至关重要的临界点。为此，需要考虑繁殖周期数、螨死亡率、寿命等因素，以及与残翅病毒（DWV）等各种病毒病原体的相互作用。依赖于落螨计数或巢脾侵扰水平的监测方法需要进一步完善以供蜂农使用，因为T. mercedesae比狄斯瓦螨（V. destructor）小得多，更难目视观察。此外，T. mercedesae形态相似的雄螨和雌螨的存在进一步复杂化了螨的监测，尤其是性别比例在不同蜂群之间可能存在显著差异。其四，蜜蜂对T. mercedesae的抗性机制。为了在西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群中实现对T. mercedesae的长期可持续防治，需要了解大蜜蜂（A. dorsata）和中华蜜蜂（A. cerana）中自然存在的抗性机制，因为在原生宿主大蜜蜂（A. dorsata）中，封盖巢脾侵扰率保持在3%至6%的低水平，而在新宿主中华蜜蜂（A. cerana）中，即使毗邻的西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群T. mercedesae侵扰严重，该螨也极为罕见。在含有中华蜜蜂（A. cerana）幼虫的巢脾上仅见极少数量（小于5个）的T. mercedesae，在甘肃甘南一个无西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群分布的地区的一个中华蜜蜂（A. cerana）蜂群中发现了一只螨。在印度，T. mercedesae可以侵扰中华蜜蜂（A. cerana）巢脾，但同样处于低水平。然而，目前仍不清楚T. mercedesae能否在中华蜜蜂（A. cerana）蜂群内成功繁殖。有研究者注意到，在西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群中，一些被T. mercedesae侵扰的巢房被打开且蛹被部分取食，在大蜜蜂（A. dorsata）蜂群中也观察到此现象。有研究表明，中华蜜蜂（A. cerana）中阻止狄斯瓦螨（V. destructor）在工蜂巢房中繁殖的高度发达的卫生行为同样阻止了T. mercedesae的繁殖。其机制是检测并移除受螨侵扰的封盖巢脾，从而破坏螨的繁殖周期。这与进化出狄斯瓦螨（V. destructor）抗性的西方蜜蜂（A. mellifera）蜂群中的抗性机制相似或相同，但需要对大蜜蜂（A. dorsata）和中华蜜蜂（A. cerana）进行多项研究以确认这一点。
结论部分：当一种新寄生虫侵入一个新的蜜蜂种群时，蜂农和蜜蜂都需要时间来适应。尽管最初出现恐慌，中国蜂农应当注意到，即使在巢房寄生虫狄斯瓦螨（V. destructor）和T. mercedesae存在的情况下，他们数十年来一直成功管理并增加了蜂群数量和蜂蜜产量。在过去60年中，尽管T. mercedesae在20世纪50至60年代迅速传播至全中国，其分布范围此后保持相对稳定。由于T. mercedesae在成年西方蜜蜂（A. mellifera）身上存活时间不超过数日，长距离传播更可能是由转地养蜂而非出售蜂王或蜂群等其他活动造成的。然而，在该螨如何在漫长无子期存活这一问题得到解答之前，可能存在此前未被认识的入侵途径，例如通过大蜜蜂（A. dorsata）蜂群传播。蜜蜂研究人员目前有机会填补这些螨类生物学上的主要空白，从而帮助蜂农为T. mercedesae最终到来做好更充分的准备。
