野生绿猴（Chlorocebus pygerythrus）评估潜在食物时的感官利用研究

《International Journal of Primatology》：Which senses do wild vervet monkeys (Chlorocebus pygerythrus) use to evaluate potential food?

　　

传统上，灵长类动物被认为主要是视觉动物。然而，跨多个分类群的研究表明，在食物评估的背景下，对这一感觉的依赖可能比先前所认为的更为精细，饮食特化（dietary specialization）和食物项目属性会导致感官优先级的差异。研究人员在5个月期间（N_monkeys=44）对两群野生绿猴（Chlorocebus pygerythrus）的食物评估及食物相关行为（如口鼻接触）中所使用的感官线索进行了评估。利用44小时焦点样本（focal samples）中收集的18,868次食物评估观察，研究人员发现绿猴在评估食物时主要使用视觉（占所有实例的96.8%）。然而，每种感官的相对使用频率随食物类别而变化，且研究人员观察到雄性在检查树皮时比雌性更频繁地使用嗅觉。研究人员还发现，幼年个体比成年个体更常使用触觉检查。所调查的大多数食物相关行为（处理和拒绝）的表现因食物类型而显著不同，但不在年龄等级或性别之间。此外，幼年个体比成年个体更频繁地发起口鼻接触，雌性比雄性更频繁地接受口鼻接触。研究人员发现食物项目的总体拒绝率较低，表明无论年龄和性别，大多数食物项目对绿猴而言都是熟悉的。这些发现与最优觅食理论（optimal foraging theory）一致，根据该理论，食物评估过程应适应个体对食物的熟悉程度，使个体能够最大化能量和关键营养素的摄入，同时最小化用于食物评估的时间和精力。

研究人员在南非夸祖卢-纳塔尔省马瓦纳动物保护区的INKAWU Vervet Project长期野外站点，对两群（Baie Dankie，28只；Ankhase，16只）共44只野生绿猴（Chlorocebus pygerythrus）进行了为期5个月（2024年8月至12月）的焦点动物采样（focal animal sampling）观察。该研究旨在系统评估绿猴在评估潜在食物时使用的感官模态（视觉、触觉、嗅觉、味觉），并考察这些感官使用是否随食物类型、性别和年龄等级而变化，同时分析食物相关行为（食物拒绝、食物处理和口鼻接触）的差异。

研究背景方面，传统观点认为灵长类主要依赖视觉，但近期跨物种研究表明，食物评估中的感官依赖可能比预期更复杂，饮食特化和食物特性会影响感官优先级。例如，圈养松鼠猴（Saimiri sciureus）和蜘蛛猴（Ateles geoffroyi）在评估新奇食物时使用嗅觉、味觉和触觉，但食物熟悉后几乎仅依赖视觉；自由活动的果食性蜘蛛猴在非视觉感官中最常使用嗅觉，而杂食性卷尾猴（Cebus imitator）则最依赖触觉。这些证据提示，食物类型、熟悉度以及物种食性可能共同塑造灵长类的感官使用模式。然而，尚无研究系统调查野生灵长类感官使用的个体发育或性别差异。绿猴作为具有三色视觉的机会主义杂食性旧大陆猴，食谱包含果实、叶、花、种子、树皮、树胶、根和节肢动物等，但其食物评估中的感官使用仍不清楚。因此，研究人员开展了这项探索性观察研究，以填补上述知识空白。

研究得到的主要结论是：绿猴在评估食物时绝大多数使用视觉（96.8%），非视觉感官中使用触觉显著多于嗅觉和味觉，嗅觉又显著多于味觉。感官使用频率随食物类型变化：叶子和未知食物被视觉检查的频率最高，花朵和树胶最低；雄性在检查树皮时比雌性更频繁使用嗅觉；幼年个体比成年个体更常使用触觉。食物拒绝率总体很低（1.1%），其中果实拒绝率最高（2.4%），但拒绝率无性别和年龄差异。食物处理率也随食物类型变化，根被处理最多（3.1%），其次为节肢动物和未知食物，性别和年龄等级间无显著差异。口鼻接触方面，幼年个体发起频率高于成年个体，雌性接受频率显著高于雄性。这些发现与最优觅食理论（optimal foraging theory）一致：食物评估过程应适应个体对食物的熟悉程度，以最小化用于评估的时间和精力。

在关键技术方法上，研究人员采用焦点动物采样法，对44只个体共记录了44小时焦点样本，涵盖18,868次食物评估观察。感官行为通过预定行为目录（ethogram）界定。数据分析使用R语言，采用广义线性混合模型（GLMM）检验感官使用与食物类型、性别和年龄的关系，以个体为随机截距、组别为固定效应，并通过全-零模型比较和drop1进行推断，事后比较采用Bonferroni校正。对食物拒绝和处理频率，因存在过离散和零膨胀，改用零膨胀负二项模型；口鼻接触作为二元结果使用二项广义线性模型；食物类型关联性则通过蒙特卡罗模拟的卡方拟合优度检验。

研究结果分述如下：

**评估潜在食物项目时的感官使用**：通过统计18,868次食物评估事件，配对卡方检验显示，视觉使用频率（96.8%）显著高于其他三种感官，触觉显著高于嗅觉和味觉，嗅觉显著高于味觉。这确立了绿猴视觉主导的评估模式。

**潜在食物项目评估中的性别和年龄差异**：基于GLMM分析，视觉使用无性别和年龄差异，但随食物类型变化，叶子和未知食物被视觉检查最多。嗅觉使用受到食物类型与性别的交互影响：雄性在检查树皮时比雌性更频繁使用嗅觉。味觉使用仅随食物类型变化。触觉使用随食物类型和年龄变化，未知食物被触觉探索最多，且幼年个体使用触觉显著多于成年个体。

**食物项目的消费与拒绝**：在17,312次可确定结果的食物检查中，98.9%的潜在食物被消费，1.1%被拒绝。拒绝率无性别和年龄差异，但食物类型差异显著，果实被拒绝最多（2.4%），其次是未知食物（1.7%）、树皮（1.6%）和叶子（0.3%），其他类别从未被拒绝。

**食物项目的处理**：研究人员观察到222次食物处理行为（如擦洗、清洁或剥皮）。处理率随食物类型显著变化，根被处理最多（3.1%），其次是节肢动物（1.8%）和未知食物（1.3%）。性别和年龄等级之间无显著差异。

**口鼻接触**：共记录54次口鼻接触，其中30次为焦点动物作为接受者，24次为发起者。年龄显著影响发起概率，幼年个体比成年个体更常发起，但事后比较未达显著。雌性接受口鼻接触的概率显著高于雄性（比值比4.34），年龄等级对接受无影响。口鼻接触与食物类型无关，但该结果因样本量较小需谨慎解释。

在讨论部分，研究人员将视觉主导归因于绿猴的三色视觉以及视觉线索在形状、颜色、亮度等方面的丰富性，并认为非视觉感官可能更多用于陌生食物。非视觉感官中触觉的优势可能与旧大陆猴类具备的手指精细操控能力有关；嗅觉使用较少可能与其嗅球相对体积较小及食性中果实比例较低有关；味觉使用最少则符合其作为“最后防线”的功能，因为灵长类的食物回避学习非常迅速。性别差异仅体现在树皮嗅觉检查上，可能反映雄性和雌性在能量或营养需求上的差异；年龄差异表现为幼体更多使用触觉，可能因其食物知识积累较少。口鼻接触结果支持嗅觉社会学习假说，雌性作为留居性别可能拥有更多关于食物可食性的知识，因此更常成为接收口鼻接触的对象。

研究结论部分可翻译为：尽管数据收集期有限、大量食物项目未能鉴定，且无法评估所食用植物部位的成熟度、颜色和毒性，但研究人员发现野生绿猴在食物评估和食物相关行为中存在细微的性别、年龄和食物特定差异。该研究证实了绿猴在食物评估中主要为视觉动物，同时揭示了非视觉感官的使用情境，例如对不同食物类型的检查。结合观察到的低拒绝率，这些发现与最优觅食理论一致：食物评估过程应适应个体对特定食物的熟悉程度，从而体现在最小化动物投入于食物评估的时间和精力上。