降水介导的盗蜜适合度代价在二型花柱植物巨伞钟报春（*Primula florindae*）中的不对称性

《Functional Ecology》：Precipitation-mediated asymmetric fitness consequences of nectar robbing in distylous Primula florindae

　　

花冠筒较长的花往往更易发生盗蜜（nectar robbing），而盗蜜通常会降低花粉转移效率和种子产量。然而，盗蜜留下的伤痕还可能通过使雨水进入花冠筒，进一步影响植物的繁殖成功。在二型花柱（distyly）植物中，长、短花柱型的柱头和花药呈交互式雌雄异位排列，这种繁殖器官位置差异可能导致两种花型不同程度地暴露于进入花内的雨水中，进而产生花型特异性的降水介导适合度代价。

研究人员以一个二型花柱巨伞钟报春（*Primula florindae*）群体为对象，开展了连续两年的野外操控实验：两年均操控盗蜜，2024年进一步采用全因子设计同时操控盗蜜和授粉成功，以检验与雨水进入相关的盗蜜如何影响雌性适合度，以及盗蜜如何与合法访花相互作用，共同塑造对花部性状的表型选择。研究人员还结合降水数据、花部性状测量以及优势访花者克什米尔熊蜂（*Bombus kashmirensis*）的行为观察，探讨所观察到的合法访花向盗蜜转变的生态背景。

操控实验表明，盗蜜显著降低了种子产量，且这一效应独立于花粉限制。种子产量的下降在长花柱型中更为显著，而且两种花型之间的差异在较湿年份更加明显，这与下垂花朵中两种花型对雨水的暴露差异一致：长花柱型的柱头位于朝上的盗蜜孔下方，雨水可能在此积聚并淹没柱头；短花柱型的柱头虽然位于花冠筒更深处，但在空间位置上高于这一积水区域。

此外，合法访花和盗蜜对多个花部性状施加了复杂且相互作用的选择压力，其中盗蜜进一步强化了针对花冠长度的花型特异性分化选择。然而，无论合法访花或盗蜜单独作用，还是二者共同作用，都不能完全解释该性状的净选择格局，表明可能还存在其他选择因子。

观察性证据表明，盗蜜的开始与盗蜜发生前较高的降雨量、异常偏长的花冠以及次级盗蜜过程中较高的觅食效率相关，但这些关系仍属于推断性证据。

总之，该研究提供了实验证据，表明盗蜜可将花部损伤转化为降水介导的适合度代价，从而为理解盗蜜如何影响植物适合度提供了新的视角。更广泛地说，研究结果表明，气候因子能够介导植物—访花者相互作用在互利—拮抗连续谱上的表现，并可能影响情境依赖的适应性演化轨迹。

**论文解读：降水介导的盗蜜适合度代价在二型花柱植物巨伞钟报春中的不对称性**

**一、研究背景与科学问题**

气候在塑造植物多样性中发挥着关键作用，尤其是降水作为最重要的气候因子之一，对植物繁殖成功具有重要影响。极端降水变异可通过多种途径对植物繁殖产生不利影响：干旱限制花展示和花蜜奖励资源从而影响传粉者访花；过量或直接降雨会冲刷花粉、损害柱头功能；持续降水还可通过调节植物—传粉者相互作用间接影响繁殖。然而，目前关于降水通过间接途径影响植物繁殖的研究仍然有限。

植物—传粉者相互作用实际上涵盖了从互利到拮抗的整个连续谱。盗蜜（nectar robbing, NR）是访花者绕过花冠入口，通过在花冠上穿孔获取花蜜的行为，常避免与繁殖器官接触。盗蜜的适合度后果一直存在争议，但以往研究主要关注其生物途径，而忽视了一个直接的非生物后果——盗蜜对花朵造成的结构性损伤。盗蜜伤痕可能成为雨水进入花朵的新通道，对封闭的繁殖器官施加非生物胁迫，特别是在花冠筒状花朵中，繁殖器官的空间位置决定了其受雨水侵害的 vulnerability。此外，降水还可能在更早阶段通过影响盗蜜行为本身的发生来影响植物—盗蜜者相互作用。然而，直接检验这一行为触发机制在自然田间条件下具有较大难度。

二型花柱（distyly）是异型花柱中最常见的形式，涉及两种花型呈现交互式雌雄异位：短花柱型（S-styled）花药位于柱头之上，长花柱型（L-styled）排列相反。二型花柱报春花通常兼具自交不亲和和同型花柱不亲和特性，其与访花者的相互作用尤为动态，繁殖成功后果可能因花型而异。巨伞钟报春（*Primula florindae*）广泛分布于青藏高原东南部潮湿沼泽和沟渠中，其繁殖成功和性状演化高度依赖情境。在海拔4000 m左右的高海拔群体中，研究人员观察到克什米尔熊蜂（*Bombus kashmirensis*）同时扮演传粉者和盗蜜者的双重角色，超过90%的开花个体经历盗蜜。盗蜜孔朝上，两种花型的柱头和花药在花冠筒内位置不同，加之该地区降水丰富，为检验雨水通过盗蜜孔进入花朵是否产生繁殖代价以及这些代价是否具有花型特异性提供了理想系统。

**二、研究设计与技术方法**

研究人员在西藏色季拉山海拔约4000 m的巨伞钟报春焦点群体中开展了连续两年（2023和2024年）的野外操控实验。2023年标记200株各花型个体，每花型半数随机分配至盗蜜排除处理，其余为自然对照。2024年标记400株各花型个体，随机分配至四种处理：（1）补充人工授粉+自然盗蜜（HR）、（2）补充人工授粉+盗蜜排除（HE）、（3）自然授粉+自然盗蜜（NR）、（4）自然授粉+盗蜜排除（NE），构成全因子设计。盗蜜排除采用透明塑料吸管包裹花冠筒。研究人员测量了花冠宽度、花冠长度、花冠筒直径和花数量等花部性状，统计每株果实数和总种子数以量化雌性适合度。采用Lande和Arnold（1983）的方法估计方向性选择梯度（β），通过协方差分析检验选择差异。降水数据来自距离研究群体约2.1 km的TB4MM雨量计。研究人员还于2025年对熊蜂觅食行为进行了追踪观察，记录合法访花、初级盗蜜和次级盗蜜的处理时间。

**三、主要研究结果**

**3.1 降水介导的雌性繁殖适合度**

两年研究提供了盗蜜开始后对比鲜明的降雨条件。2023年盗蜜开始后20天期间较湿润（平均日降水11.66 mm，17个雨日），而2024年同期显著较干（平均日降水4.46 mm）。在2023年湿润条件下，自然盗蜜的短花柱型植物种子产量显著高于长花柱型；盗蜜排除主要通过显著提高长花柱型种子产量来改变这一模式，对短花柱型无显著影响。在2024年较干条件下，自然盗蜜处理中花型差异减弱且部分逆转（长花柱型>短花柱型，不显著）；盗蜜排除则对两种花型均显著提高种子产量。2024年全因子实验表明，即使提供补充授粉，自然盗蜜植物（HR）的种子产量仍显著低于盗蜜排除植物（HE），证明盗蜜本身施加了独立于花粉限制的繁殖代价。双向方差分析显示，在长花柱型中盗蜜排除是影响种子产量的唯一显著因子；在短花柱型中盗蜜排除和补充授粉均显著增加种子产量且存在显著交互效应。盗蜜排除对两种花型花粉限制程度的影响不同：长花柱型的花粉限制指数在自然盗蜜下为0.02、盗蜜排除下为0.20，短花柱型分别为0.46和0.03。

**3.2 合法和非法传粉者介导的花型特异性表型选择**

选择机会（selection opportunity）方面，长花柱型通常高于短花柱型，排除盗蜜或补充花粉的处理普遍降低选择机会。方向性选择在所有测量的花部性状上均有检出，但强度和方向因性状而异。花数量的选择在所有处理和花型中均显著为正，合法和非法访花者均对其产生正选择。花冠宽度的选择在不同年份和花型间变异较大，2024年短花柱型在HE、HR和NE处理中出现显著方向性选择。花冠长度表现出最强的花型特异性对比，两种花型的选择方向总体相反。在花粉不受限时，非法传粉者对长花柱型施加显著负选择（β_illeg = ?0.176 ± 0.079），对短花柱型施加显著正选择（β_illeg = 0.169 ± 0.048）。全局协方差分析证实盗蜜对花冠长度的选择在不同花型间存在显著差异（花冠长度×盗蜜×花型交互，F = 4.548，p = 0.033），且合法与非法传粉者选择的交互也因花型而异（四重交互，F = 6.415，p = 0.012）。花冠筒直径的选择总体为正，但难以单独归因于合法或非法访花。值得注意的是，无论合法访花或盗蜜单独作用，还是二者共同作用，都不能完全解释花冠长度的净选择格局，提示可能存在其他选择因子。

**3.3 盗蜜开始前的降雨频率和强度**

在2023年，盗蜜首次记录于8月10日，盗蜜开始前经历了频繁但相对低强度的降雨。在2024年，盗蜜于7月20日开始，早于2023年，此前的盗蜜开始前阶段表现出更频繁和强烈的降雨特征。描述性降水轨迹显示，两年中盗蜜开始前14天内均出现降雨，且临近开始前的最后几天降雨持续且强度增加。

**3.4 群体间花部性状变异**

焦点4000 m群体在调查的所有巨伞钟报春群体中表现出最高的花冠长度、花冠宽度和花冠筒直径值。与同域分布的钟花报春（*Primula alpicola*）相比，尽管钟花报春花冠更宽，但其花冠长度显著短于所有巨伞钟报春群体，在同域分布点二者花冠长度差异接近4 mm。

**3.5 行为转变与觅食效率**

克什米尔熊蜂的初级盗蜜是最慢的访花类型（平均7.57 ± 3.01秒/花），显著慢于合法访花或次级盗蜜。次级盗蜜极为快速（2.10 ± 0.51秒/花），显著快于克什米尔熊蜂的合法访花（2.33 ± 0.73秒/花），也快于仅进行合法访花的明亮熊蜂（*Bombus lucorum*，2.18 ± 0.61秒/花）。次级盗蜜使克什米尔熊蜂的花处理时间每花减少约0.23秒。

**四、讨论与结论**

**4.1 盗蜜在不同降水条件下产生繁殖代价**

操控实验强有力地证明盗蜜对巨伞钟报春具有实质性繁殖代价。2024年即使提供补充人工授粉，被盗蜜植物的种子产量仍低于盗蜜排除植物，表明盗蜜的负效应不能仅由花粉接收减少来解释。朝上的盗蜜孔可能作为雨水进入花冠筒的物理通道。由于巨伞钟报春新鲜花朵下垂，长花柱型柱头虽位于花冠口附近，但位于朝上盗蜜孔下方和可能的水积聚区域；短花柱型柱头位于花冠筒更深处但在空间上高于此积水区域。这种依赖朝向的暴露差异，结合盗蜜花朵中水分积聚的实地观测，解释了长花柱型植物雌性适合度下降更强烈的现象。两年研究期间盗蜜开始后降水条件的对比进一步支持这一解释。需要谨慎的是，该物理通道机制仅得到间接证据支持，而非直接的生理测量，仍需长期监测和受控降雨排除/添加实验加以更明确检验。

**4.2 合法与非法访花者驱动的复杂选择动态**

表型选择分析显示合法传粉者和盗蜜者共同塑造了对多个花部性状的选择，但其效应并非简单加性，而是依赖于性状身份、花型、盗蜜处理和授粉情境。花数量经历最一致的正选择，符合更多花朵提高访花者吸引力的预期。花冠宽度的选择较不稳定，可能与该性状在盗蜜发生时尚未完全表达有关。花冠长度的净选择和非法传粉者介导选择方向在两年间不随年份变化，两种花型始终表现出相反方向，可能与盗蜜诱导的不对称花粉传递有关。净选择无法被合法和非法传粉者选择完全解释，提示额外选择因子的存在，如与钟花报春的机械生殖隔离或花冠内微环境胁迫。

**4.3 花部约束、行为可塑性与降雨动态：盗蜜开始的推测性生态背景**

盗蜜开始发生在具有高盗蜜前降雨、异常长花冠和次级盗蜜更高觅食效率的生态背景下。然而，由于未对盗蜜前降雨、花蜜可得性和花蜜奖励进行实验操控，该解释需谨慎对待。次级盗蜜显著降低花处理时间，一旦盗蜜孔可用，克什米尔熊蜂可通过次级盗蜜比合法访花更快地利用花朵，符合最优觅食理论。降水格局与盗蜜开始时间的年际模式一致，但不建立因果关系。巨伞钟报春和钟花报春是当地仅有的具下垂花朵的合瓣物种，下垂花朵更好地保护花蜜免受雨水影响，而巨伞钟报春异常长的花冠增加了合法访问的处理成本，这种保护性奖励与高合法处理成本的组合与强降雨下盗蜜可能成为更高效觅食策略的情景一致。

**五、研究结论**

该研究揭示了降水如何影响植物—访花者相互作用和植物繁殖适合度。盗蜜开始后，盗蜜孔可将花部损伤转化为降水介导的繁殖代价，与雨水进入花朵并施加非生物胁迫于繁殖器官一致。这一效应在二型花柱巨伞钟报春中具有花型特异性，并将盗蜜后果转向情境依赖的拮抗作用。合法访花和盗蜜共同对花部性状（尤其是花冠长度）施加了复杂的、花型特异性的选择，但可能还需要额外选择因子来完全解释该性状的净选择。观察性证据表明，盗蜜开始前的较高降雨、伸长的花冠和次级盗蜜期间更高的觅食效率可能共同表征了克什米尔熊蜂盗蜜开始的生态背景。这些发现表明，气候波动特别是降水变异性，有可能破坏已建立的植物—访花者互惠关系，将花部伤痕转化为非生物胁迫的通道，并在异质环境中改变适应性演化轨迹。