大型海藻繁茂蕨藻对紫外线吸收剂类污染物的耐受性及生物修复潜力

《Chemosphere》：Tolerance and bioremediation potential of the macroalga Caulerpa prolifera to ultraviolet filters pollutants

　　

- 在含有藻类的容器中观察到4-MBC和BP-3浓度显著降低。
- BP-3的主要降解产物BP-1在含有藻类的容器中被检出。
- 在紫外滤光剂处理组中，繁茂钙芽藻的生长表现低于对照组。
- 在紫外滤光剂处理组中，繁茂钙芽藻关联细菌丰度较低。
- 紫外滤光剂触发了超氧化物歧化酶（SOD）活性的上调。

引言

在沿海海洋环境中，已识别的新兴污染物（CECs）数量正迅速增加，此类化合物目前已跻身对海洋生物产生有害影响的主要污染物之列（Mortimer和Batley，2023；Rizzi等，2020、2023）。CECs涵盖多种不同的化学物质，其中包括药物、农药以及个人护理、工业和家庭产品（Maruya等，2015）。CECs在环境中的主要来源包括垃圾填埋场、农业、水产养殖、医院、工业和生活污水的径流与渗漏（Feng等，2023；Marcu等，2023）。

在这些污染物中，紫外线滤光剂（UVFs）最近已在海洋生态系统中，尤其是近岸水域中被检测到（Grant等，2025；Balakrishna等，2023；Cuccaro等，2022）。UVFs作为防晒霜中的主要活性成分，广泛应用于化妆品、润肤露和个人护理产品中，以防止由UVA（320–400 nm）和UVB（280–320 nm）太阳辐射造成的人体皮肤损伤（Ma和Yoo，2021；Reichelt-Brushett，2023）。此外，它们还被用于提高某些工业产品（如塑料聚合物和涂料）的抗紫外稳定性（Ishibashi等，2024）。总体而言，UVFs的全球使用量正在增加，估计每年紫外线滤光剂的排放量约为16,000–25,000吨（de Miranda等，2021）。常见的有机UVFs包括苯酮-3（BP-3；氧苯酮）、4-甲基苄亚甲基樟脑（4-MBC；恩卡麦烯）、辛二烯酸甘油酯（OC）和甲氧基肉桂酸辛酯（EHMC；辛奥克西特）（Martins等，2024；Ruszkiewicz等，2017）。根据Cuccaro等（2022）的研究，前两种化合物目前被认为是优先环境污染物，因其使用量不断增加且在海洋生态系统中频繁出现。事实上，此类化合物不仅通过洗浴时从皮肤直接冲洗进入海洋环境（Giokas等，2007），还通过淋浴和洗衣等活动产生的废水间接进入海洋环境（Lebaron，2022）。此外，由于UVFs用于外用涂抹，它们通常在经历完整的代谢转化之前就被释放到环境中（Juliano和Magrini，2017），加剧了其持久性，使其成为重要的环境隐患，尤其是在人类活动频繁的沿海水域（Cuccaro等，2022）。尽管如此，目前已鉴定出几种最常见UVFs的转化产物。其中，2,4-二羟基苯酮（BP-1）源自BP-3的降解或部分代谢，必须予以重视，因其具有较高的污染潜力（Han等，2021）。事实上，已知UVFs的主要转化产物可能表现出在沉积物和生物体内更高的富集倾向，且其毒性高于母体化合物（Mustieles等，2023；Mao等，2018；Gavrila等，2023）。因此，此类衍生化合物的形成可以延长UVFs在环境中的持久性，并加剧其对水生生态系统的毒理学影响（Yuan等，2022）。

在水生环境中，UVFs的分布严格取决于其理化性质（Juliano和Magrini，2017）。许多有机UVFs具有疏水性和亲脂性（Hong等，2021），它们含有与疏水基团相连的芳香族结构，增强了其屏蔽性能（Cadena-Aizaga等，2022）。因此，它们倾向于在高有机碳基质（如土壤、沉积物）和脂质（如细胞膜）中积累。然而，它们也已被发现存在于受高旅游压力影响的地中海表层水中（Lebaron，2022），根据N.S.R. Agawin等（2024）的研究，其积累问题尤为突出。此外，最近有报告指出，夏季期间地表沉积物微米层中UVFs（特别是BP-3和4-MBC等有机UVFs）浓度较高，且其浓度似乎与海滩游客人数成正比（Sánchez-Quiles等，2020）。近期多项研究描述BP-3为全球沿海水域中最常被检测到的CEC（85%的研究），其次是4-MBC，在约44%的已完成研究中被检测到（Cuccaro等，2022）。尽管如此，目前地中海水域中此类污染物浓度的测量数据仍然非常稀缺。根据现有的少量数据，地中海BP-3的最高浓度（约550 ng/L）记录于夏季马略卡岛游泳区域（García-Márquez等，2024），而4-MBC的最高浓度（约700 ng/L）则报告于大加纳利岛的近岸水域（Tovar-Sánchez等，2013）。

近年来，大量研究记录了这些化合物对多种水生生物诱导急性与慢性毒性、遗传毒性效应、氧化应激、生殖障碍、发育异常和内分泌干扰的能力（例如Lebaron，2022；Abou-Dahech等，2022；Miller等，2021；Downs等，2016）。通常已知，面对高浓度的环境污染物（包括CECs），生物体会激活广泛的细胞解毒机制以减轻细胞损伤（Regoli和Giuliani，2014；Lauritano和Ianora，2020；Seveso等，2024）。在这些细胞保护反应中，抗氧化酶（如超氧化物歧化酶（SOD）和谷胱甘肽还原酶（GR））活性的变化在维持氧化还原稳态和保护细胞免受污染物暴露引发的氧化损伤方面发挥着至关重要的作用，并作为应激条件下敏感的分子生物标志物（Livingstone，1993；Cheung等，2002）。具体而言，GR和SOD不仅在动物中，而且在藻类尤其是海藻中（例如Collén等，2003；Bischof和Rautenberger，2012）对抗氧化应激方面也显得尤为重要。具体地说，SOD作为解毒过程中的第一道防线，通过催化超氧阴离子自由基歧化为过氧化氢来降低其损害潜力（Lesser，2006；Montalbetti等，2021），而GR则催化NADPH依赖性的氧化型谷胱甘肽还原为还原型谷胱甘肽（巯基形式谷胱甘肽），这是对抗氧化应激和维持细胞还原环境的关键分子（Deponte，2013）。然而，就海洋光合生物而言，迄今为止仅有少数研究调查了BP-3和4-MBC的影响。在这方面的研究文献中，近期已记录到当此类化合物在高浓度下存在于海水中时，会导致生长、色素含量和光合速率显著降低（Zhang等，2023；Teoh等，2020）。然而，关于UVFs对初级生产者具体影响的研究仍然有限，主要集中在浮游植物或浮游动物（Tovar-Sánchez等，2020）、海绵（Rizzi等，2023）和海草（García-Márquez和Agawin，2026；Agawin等，2024）上，而关于这些化合物对大型藻类影响的具体数据几乎空白，尽管一些非常近期的实地研究已指出大型藻类在自然条件下具有积累多种紫外线滤光剂化合物的能力（Lyu等，2025；Cadena-Aizaga，2022）。

繁茂钙芽藻是地中海几乎所有高度旅游化沿海地区中最丰富的大型藻类物种之一，这些区域经常受到UVFs污染事件的影响（Arimoto等，2019）。此外，近期由于其耐受并高效降解其他海水污染物（特别是烃类）的能力而引起了研究人员的关注，这得益于其细菌涂层的重要贡献，该涂层似乎在降解过程中发挥着关键作用（Caronni等，2023）。事实上，已充分确立附生细菌在塑造藻类应激反应方面发挥关键作用（Fouilland等，2018）。具体而言，大型藻类通常携带多样化的关联细菌群落，这些细菌通过继承或（在某些情况下）从周围环境中吸收而获得（Wichard，2015）。单个特定相互作用的结果在适应性和环境胁迫耐受性方面的重要性正日益凸显。具体地说，大型藻类的微生物组似乎控制着它们的生长，尤其是在水中存在胁迫和污染物时，并影响促进形态发生的主要因素，它可以改变群体感应信号、生物活性化合物和其他对藻类健康发育和生长所必需的关键分子的产生（Dow，2021）。尽管这些群落对大型藻类在污染条件下的生存至关重要，但目前文献中关于最有害的UVFs对其群落结构影响的具体数据几乎为零。

基于上述视角，本研究旨在评估BP-3和4-MBC对繁茂钙芽藻表现的影响，特别关注其关联细菌群落在确定这些影响方面的贡献。为此，在意大利米兰市民水族馆的专用容器中进行了受控实验。具体而言，从撒丁岛沿岸采集的繁茂钙芽藻藻体在上述容器中暴露于两种目标UVFs（BP-3和4-MBC），采用完全正交实验设计。分析了该藻类的主要形态功能性状，作为其健康状况和UVFs暴露下表现的指标，并研究了其关联细菌群落的定性组成和定量组成，以评估与暴露相关的丰度和结构变化。此外，评估了GR和SOD的抗氧化活性，以了解繁茂钙芽藻在污染物暴露下的氧化应激反应。最后，通过在有和没有大型藻类的容器中估算两种目标UVF化合物（BP-3和4-MBC）及其转化副产物BP-1随时间的浓度变化，以评估繁茂钙芽藻及其微生物群在去除和生物转化这些污染物方面的潜在作用。

实验部分

藻体采样与驯化

在撒丁岛（意大利）塔沃拉拉普恩塔卡达瓦洛海洋保护区（普恩塔多尔迭戈，40°52′31.1″N 9°39′25.5″E）的一个小海湾中采集了100株繁茂钙芽藻藻体（直径约1毫米，长7厘米，至少具有五片叶片，参照Caronni等，2023）。选择了中等采集深度（5-15米），考虑到该深度通常是此类大型藻类具有特别有利生长条件的水层（Phillips，2009）。采集后，藻体保存在……

水中紫外线滤光剂浓度

在T0时，UVFs浓度略低于4-MBC的500 ng/L和BP-3的1000 ng/L标称值。具体而言，在两种UVFs处理组中，含藻（UVF）和不含藻（WUVF）组的4-MBC浓度分别在432和421 ng/L之间，而BP-3浓度约为970 ng/L（图1）。对照罐（C罐）中未检测到这两种目标化合物，从而确认了不存在外部污染并验证了分析方法的可靠性。

讨论

本研究通过多层级方法，包括对所考察藻类的形态学、微生物学和细胞学参数进行分析，提供了关于防晒霜中最常见且含量最高的两种有机UVFs化合物（BP-3和4-MBC）对繁茂钙芽藻健康状况的影响及其在决定这些污染物环境命运方面作用的新见解。

首先，水中BP-3和4-MBC浓度降低……

CRediT作者贡献声明

S. Caronni：撰写—审阅与编辑，撰写—初稿，验证，资源，概念构思。C. Rizzi：撰写—审阅与编辑，撰写—初稿，方法学，调查，形式分析。S. Groppelli：调查。P. Panzalis：资源，调查。D. Seveso：撰写—审阅与编辑，撰写—初稿，监督，方法学，概念构思。A. Madaschi：方法学，调查。L.A. Quaglini：撰写—初稿，数据整理。I.

利益冲突声明

作者声明不存在任何可能影响本文所述工作的已知竞争性经济利益或个人关系。

S. Caronni | C. Rizzi | S. Groppelli | P. Panzalis | D. Seveso | A. Madaschi | L.A. Quaglini | I. Milanesi | M. Tamburini | N. Ancona | S. Citterio