入侵性腹足类Batillaria australis对海草性能与生物多样性的正负效应

《Marine Environmental Research》：Negative and positive effects of an invasive gastropod on seagrass performance and biodiversity

　　

河口水草床是具有生态和社会经济价值的栖息地，但面临营养盐径流、漂流藻类累积和物种入侵的压力。在天鹅河河口（西澳大利亚），入侵腹足类Batillaria australis自1954年首次记录以来数量激增。研究人员量化了B. australis的分布及其对相关底栖生物群落的影响。野外调查显示，B. australis在Halophila ovalis海草床中密度极高，从2006年的424±28个m^?2增加到2011年的1212±122个m^?2，随后在2023年降至824±98个m^?2。重要的是，B. australis的贝壳为海藻Gracilaria comosa提供了普遍而新颖的附着基质。一项检验B. australis、G. comosa和营养盐效应的析因野外实验表明，G. comosa显著降低了H. ovalis的盖度和生物量。此外，第二个野外实验再次表明，G. comosa降低了H. ovalis的盖度和生物量，并显著改变了底栖群落结构，增加了H. ovalis草床及邻近沙滩中活动性和固着性物种的丰度。研究人员提出，G. comosa对海草的负面效应及对生物多样性的正面效应，是由B. australis通过栖息地级联（habitat cascade）间接驱动的：基础栖息地形成者B. australis为中间栖息地形成者G. comosa提供基质，后者又为许多其他物种提供食物和更多栖息地。这些发现共同凸显了入侵物种复杂的生态作用，并强调在制定河口保护和管理策略时需同时考虑其正面与负面效应。

研究背景
河口海草床是生态和社会经济价值极高的生境，但面临营养盐径流、漂流藻类累积以及外来物种入侵等多重压力。天鹅河河口（Swan River estuary）位于西澳大利亚，其优势海草Halophila ovalis长期受人类活动和环境变化影响。自1954年首次记录以来，入侵腹足类Batillaria australis在该河口大量增殖，可能通过直接掘根、排泄养分以及为海藻提供附着基质等方式影响海草和相关底栖生物。然而，关于该入侵腹足类如何通过附着藻类间接影响海草性能和生物多样性的机制认识仍有限。为此，研究人员结合长期野外调查和野外控制实验，揭示B. australis与海藻Gracilaria comosa的关联，并评估其对海草性能、底栖动物群落和固着附生生物的正负效应。
主要研究方法
研究人员于2006年5月、2011年12月和2023年12月在天鹅河中下游7—8个位点（如Point Roe、Freshwater Bay、Pelican Point、Point Heathcote、Como South等）的海草床中采集0.5–1.5 m水深的沉积物柱状样，统计B. australis密度及携带海藻附着物的个体比例，并使用Kruskal-Wallis检验和Wilcoxon成对比较分析年间差异。实验一于2008年12月在Point Heathcote约1.5 m水深处开展，采用三因素正交设计，包括B. australis去除与否、G. comosa添加与否、营养盐添加与否，共24个0.28 m²样方，实验持续6周，测定H. ovalis盖度、生物量和冠层下光照，并用三因素方差分析和Pearson相关分析处理数据。实验二于2011年11月在同一地点同时于H. ovalis草床和邻近沙滩进行，检验B. australis、G. comosa和H. ovalis对活动性底栖动物和固着附生生物的影响，共40个0.007 m²样方，实验持续1个月，使用方差分析、PERMANOVA和SIMPER等方法分析群落结构。
研究结果
3.1 野外调查：B. australis密度与海藻附着
B. australis密度在年份间差异显著，从2006年的423.8±28.3个m^?2增至2011年的1212.4±121.7个m^?2，随后在2023年降至823.5±98.4个m^?2；2011年与2023年间无显著差异。海藻附着比例从2006年的23%±2.5%升至2011年的63.2%±3.8%，再降至2023年的33.6%±3.9%。由于2011年至2023年B. australis密度未显著变化，海藻附着比例下降并非由宿主丰度变化直接引起。
3.2 实验一：B. australis、G. comosa和营养盐对H. ovalis生物量、盖度及冠层下光照的影响
G. comosa显著降低了H. ovalis生物量，从55.28±5.34 gWW core^?1降至41.33±3.57 gWW core^?1。营养盐添加显著提高H. ovalis盖度，从40%±2.3%增至55.42%±4.1%。B. australis密度与H. ovalis生物量呈显著负相关（r=?0.46，p=0.024），与盖度呈负相关但不显著（r=?0.38，p=0.065）。G. comosa存在时，冠层下光照降低超过50%，表明其形成显著遮阴。
3.3 实验二：B. australis、G. comosa和H. ovalis对活动性动物和固着附生生物的影响
G. comosa再次降低H. ovalis叶片密度和生物量，但该次实验中因数据变异性较大，效应未达显著水平。G. comosa显著改变活动性底栖动物群落结构，增加活动性无脊椎动物总丰度，但略微降低分类丰富度；其中Caprellidae（麦秆虫）丰度增加，而Hiatula biradiata（双纹日落蛤）丰度减少。B. australis和G. comosa均显著增加固着附生生物的总盖度和个体数量；B. australis与H. ovalis的交互作用显著影响固着附生生物的分类丰富度，且二者效应基本呈加性。
讨论与结论
讨论部分指出，B. australis种群在2006—2011年快速扩张后出现回落，可能已接近环境容纳量，但需更长时序监测加以确认。B. australis贝壳大幅增加了硬基质供给，仅H. ovalis草床内估算壳表面积约1.58 km²，占该草床面积约39%，为G. comosa等附生生物提供了关键附着空间。G. comosa通过遮阴和潜在养分竞争抑制H. ovalis，而B. australis对H. ovalis的影响具有情境依赖性。与此同时，G. comosa增加了植食性甲壳动物和固着滤食者等底栖生物丰度，形成B. australis—G. comosa—其他物种的栖息地级联，体现了入侵物种既抑制海草又促进生物多样性的复杂生态作用。研究还指出，B. australis直接控制几乎不可能，但可通过空间定向清除G. comosa或减少营养盐输入缓解海草压力，并应防止该螺扩散至其他河口。
研究结论
研究人员发现：（i）天鹅河H. ovalis草床中存在极大规模的入侵腹足类B. australis种群；（ii）B. australis贝壳支持多种固着附生生物，尤其是海藻G. comosa；（iii）G. comosa本身抑制H. ovalis，但同时支持大量植食性甲壳动物（如端足类和麦秆虫），进而可能支撑蓝蟹和鱼类等更高营养级。H. ovalis种群的潜在下降令人担忧，可能来自B. australis的掘根作用（需更有针对性的实验验证），但更可能来自B. australis来源漂流藻华的竞争。海草床监测至关重要，尤其当B. australis种群进一步扩张或G. comosa藻华在热浪、盐度胁迫和富营养化等复合压力下变得更广泛和持久时。可采取空间定向清除高价值草床中的G. comosa或减少营养盐输入等措施缓解未来海草胁迫；但直接控制B. australis增殖几乎不可能，因此应避免将该螺传播到西澳大利亚其他河口。该研究呈现管理困境：保护框架应兼顾入侵物种作为生物多样性和生态功能抑制者与促进者的复杂角色，并考虑生态尺度上的广泛影响及昂贵根除措施可能产生的副作用。天鹅河案例表明，需要采取兼顾生态系统复杂性与长期韧性的细致且因地制宜的管理策略。