进化遗产与热敏感性：两种亚南极南冰鱼目鱼有氧范围的比较研究

《Marine Environmental Research》：Evolutionary legacy and thermal sensitivity: a comparative study of aerobic scope in two sub-Antarctic notothenioids

　　

摘要：代谢生理学为了解鱼类在气候变化情景下耐受热胁迫的能力提供了重要见解。本研究分析了温度升高对布瓜尔海峡（Beagle Channel）中两种共生南极鱼目鱼类的呼吸量测表现的影响，分别是南部黑鳕（Patagonotothen tessellata）和麦哲伦多棘鱼（Harpagifer bispinis），这两种鱼类的生活习性和演化起源各不相同，而布瓜尔海峡是它们的最南端分布界限。我们假设，由于温度会影响氧气摄取，两种鱼的标准代谢率（SMR）和最大代谢率（MMR）都会随着环境温度的升高而增加。基于其演化历史、分布和栖息地利用方式，不同物种间的有氧范围（AS）可能存在差异。实验将鱼类分别暴露在四个驯化温度（4、7、10和12 °C）下三周。通过间歇流式呼吸量测法在静水舱室中测定MMR和SMR，计算有氧气范围（MMR与SMR的差值）。结果表明，7 °C时SMR在物种间存在显著差异，10 °C时MMR也存在显著差异，而AS在物种间无显著差异。因子分析证实，与H. bispinis相比，P. tessellata表现出更高的SMR、MMR和AS值，与其栖息地利用方式一致。两种鱼的最大AS值及其最适温度不同：P. tessellata在10 °C时达到更高值，而H. bispinis在7 °C时达到更高值，表明两物种具有物种特异性的热最适温度。在最高温度下，P. tessellata的AS是H. bispinis的两倍以上，表明其有氧活动能力更强。我们的发现表明，P. tessellata对变暖具有更强的韧性，而H. bispinis可能更为脆弱。

引言：持续的气候变化直接影响海洋生态系统和生物体，水温变化是影响生物群落的头号环境因素，涵盖了从个体到生态系统的多个相互关联的生物组织层次（P?rtner和Peck，2011；IPCC，2022；Priya等，2023）。海水温度变化可以直接影响物种的生理功能、行为和分布（Perry等，2005；Deutsch等，2020；Priya等，2023）。在高温下有氧表现下降是早期可能驱动生物向较冷栖息地迁移的生理过程之一（P?rtner和Knust，2007；Mongwe等，2024）。因此，评估单个生物体的生理反应对于理解气候驱动的变化如何影响其代谢性能至关重要，进而塑造其生存能力、生态角色和分布范围（Heuer等，2021；Alter等，2024）。

鱼类作为变温动物，随着温度和活动的增加需要更多能量，这意味着需要充足的氧气（O?）供应（P?rtner和Peck，2010）以及足够的食物摄入来满足这些需求（Fry，1971；Schulte，2015；Volkoff和R?nnestad，2020）。除基本维持外，生长和活动等生态生存所需的额外能量需求受生物生活习性和生态位的影响，通常导致能量消耗远高于静息状态下的消耗（Hammond和Diamond，1997；Seibel和Drazen，2007；Deutsch等，2020）。测定氧气摄取量可以估算鱼类的不同代谢率（Steffensen，2005；Svendsen等，2016），包括标准代谢率（SMR）、常规代谢率（RMR）、活动代谢率和最大代谢率（MMR）。由于氧气摄取量与能量消耗成正比，它可以作为代谢率的可靠估算指标（Chabot等，2016b；Nelson和Chabot，2024）。有氧代谢表现由代谢下限和上限界定，分别由SMR和MMR代表（Chabot等，2016a）。前者估计生物在静息、吸收后状态、非繁殖状态和特定温度下维持有氧代谢所需的最少氧气量（Beamish，1964；Chabot等，2016b），被认为是基线代谢的最近似近似值（Krogh，1914）。而MMR代表在特定温度下，鱼类在任何生态相关情境中所能达到的最大氧气摄取量（Norin和Clark，2016），对消耗氧气的生理活动能力设定了上限（Killen等，2017）。因此，有氧范围（AS，即鱼类MMR与SMR的差值）体现了可用于生长、消化、繁殖和运动等活动的潜在能量储备，反映了在不同环境条件下（食物不受限时）可用的能量（Fry，1971；P?rtner和Peck，2010）。在气候变化背景下，AS越来越被认为是决定物种对环境胁迫（如海洋变暖）的脆弱性或韧性的一项关键生理特征（Clark等，2013；Deutsch等，2020；Quattrocchi等，2023）。

氧气和容量限制热耐受假说提出，水生变温动物的热表现受循环系统和呼吸系统向代谢活跃组织供应O?的能力所限制，当温度接近极端值时尤为如此（P?rtner，2002，2010；P?rtner和Farrell，2008）。在此框架下，有氧代谢在最适温度时达到最大化，此时表现和适合度最优，进而生长也达到最优，而在该温度范围以上和以下则下降（P?rtner，2002；Clark等，2013；Farrell，2016）。当温度偏离热最适温度时，O?供应与需求之间的不匹配逐渐增加，最终导致生物表现下降（P?rtner和Knust，2007；P?rtner和Farrell，2008）。因此，气候通过温度影响生理表现，从而限制物种的地理分布范围（Rubalcaba，2024）。作为热特化的结果，暖化和冷化都可能导致物种纬度分布范围的扩张或收缩（Perry等，2005；P?rtner和Farrell，2008；Peck等，2014），以及垂直分布在水柱中的变化（Burrows等，2019）。纬度分布变化通常在物种地理范围的北部或南部边界更为显著（P?rtner和Peck，2010；Rubalcaba，2024）。

布瓜尔海峡位于巴塔哥尼亚最南端，是一个原始且独特的亚南极海洋生态系统，东西走向，连接着太平洋和大西洋的海水和海洋生物群（Flores Melo等，2020；Giesecke等，2021）。布瓜尔海峡的鱼类区系以南极鱼目鱼类为主（Moreno和Jara，1984；Vanella等，2007）。在这些高纬度类群中，有两种寒温带广温性物种在沿海区域尤为常见：南部黑鳕Patagonotothen tessellata（Richardson，1845）（南极鱼科）和麦哲伦多棘鱼Harpagifer bispinis（F?rster，1801）（棘鱼科）（López等，1996；Fernández等，2018）。前者对高温具有更强的耐受性，而H. bispinis对低温表现出更强的耐受性（Giménez等，2021）。这些作者将这两种不同的热敏感性模式归因于它们不同的演化轨迹和现代分布范围。目前，这两个物种延伸至不同的北界纬度，但在布瓜尔海峡有重叠，该海峡代表它们分布的最南端界限（Reyes和Hüne，2012）。Patagonotothen tessellata在大西洋可达约44°S，在太平洋可达约41°S（Nakamura等，1986；Lloris和Rucabado，1991；Boettiger Vera，2011；Eastman，2019），而H. bispinis在大西洋可达约51°S，在太平洋可达约47°S（Lloris等，1996；Sielfeld和Vargas，1999；Reyes和Hüne，2012；Llompart等，2020）。尽管两个物种共享南极起源，但它们经历了不同的演化轨迹，以不同的方式发生辐射演化。Patagonotothen tessellata和H. bispinis来自对巴塔哥尼亚水域的独立殖民事件；P. tessellata源于该地区更早的分化事件（约260万至300万年前），而H. bispinis相对较晚到达（约80万至170万年前），紧随南极极锋的北移。这反映在物种分化模式以及抗冻糖蛋白的保留或丧失上，凸显了它们向非南极环境适应的不同轨迹（Eastman，2005；Hüne等，2014；Ceballos等，2019）。它们栖息在沿海区域，生活习性不同。Patagonotothen tessellata是一种底中层鱼类，发现于柔软的沙质和泥质底质以及与大叶藻林（Macrocystis pyrifera, Linnaeus）及其他藻类相关的区域（Moreno和Jara，1984；Vanella等，2007），而H. bispinis是一种底栖鱼类，主要发现于岩石底质上（Hüne和Rivera，2010）。这些生态和行为差异可能影响它们的代谢策略和热耐受性，从而导致对环境变化的不同生理反应（Killen等，2010；Campos等，2018；Little等，2020）。

物种间的热耐受范围各不相同，并受近期热历史（通过驯化）和所处环境条件的影响（P?rtner，2002）。已有若干研究在特定温度范围内考察了巴塔哥尼亚亚南极南极鱼目鱼类的热生理学（Lattuca等，2018；Giménez等，2021；Oyarzún-Salazar等，2021）。特别是，P. tessellata和H. bispinis均被描述为寒温带广温性物种（Giménez等，2021）。然而，关于温度对布瓜尔海峡亚南极南极鱼目鱼类代谢生理学的影响仍存在知识空白。此前一项对四个物种的研究报道了驯化温度与氧气摄取量之间的正相关关系，在较低温度下显著下降，并因物种栖息地和活动水平不同而有所差异（Vanella和Calvo，2005）。据我们所知，关于布瓜尔海峡共生南极鱼目鱼类在广泛环境温度范围内代谢表现（包括有氧范围）的比较研究仍然稀少。

本研究调查了温度对两种共生亚南极南极鱼目鱼类——P. tessellata和H. bispinis——在其最南端分布界限处的SMR、MMR和AS的影响。我们假设两个物种的O?摄取量与驯化温度呈正相关。此外，由于它们不同的演化历史、地理分布和栖息地利用方式，预计其O?摄取量之间存在种间差异，P. tessellata的速率高于H. bispinis。我们还假设，由于有氧表现能力的不同，两个物种的最大AS值存在差异。

伦理声明：Patagonotothen tessellata和H. bispinis均不在野生动物保护法律的保护范围内，包括国家及省级法规、国际自然保护联盟（IUCN）名录或《濒危野生动植物种国际贸易公约》（CITES）。采样方案和实验已获南极科学研究中心（CIB–CADIC）生物伦理机构委员会批准。

鱼类采集：采样在晚春进行。

结果：暴露于四个实验温度下的鱼类组在总长度（P. tessellata：Kruskal-Wallis检验，H? = 6.522，p = 0.089；H. bispinis：方差分析，F?,?? = 0.798，p = 0.502）和体重（P. tessellata：方差分析，F?,?? = 2.772，p = 0.057；H. bispinis：Kruskal-Wallis检验，H? = 4.781，p = 0.189）上无显著差异，表明鱼的总长度和体重均不是结果变异的来源。驯化于不同温度的P. tessellata的SMR在……范围内。

讨论：环境温度是影响海洋变温动物代谢表现的主要因素之一（Fry，1947，1971；Schulte，2015），因此评估O?摄取量对温度的响应对于理解这些生物的代谢反应和预测其对气候驱动环境变化的脆弱性至关重要。本研究旨在调查布瓜尔海峡自然环境中幼年P. tessellata和H. bispinis所经历的不同温度的影响。

CRediT作者贡献声明：Eloísa M. Giménez：撰写——初稿，可视化，方法，调查，形式化分析，数据管理，概念化，撰写——审阅与编辑。Fabián A. Vanella：方法，调查，形式化分析，撰写——审阅与编辑。Daniel R. Aureliano：方法。María E. Lattuca：撰写——审阅与编辑，监督，项目管理，调查，资金获取，形式化分析，概念化。

资金：本研究由国家科学和技术研究理事会（CONICET，阿根廷，资助编号：PIP 2934）资助。

利益冲突声明：作者声明不存在可能影响本论文所报告工作的已知竞争性财务利益或个人关系。

致谢：感谢O. Florentín、A. Mattenet和S. Rimbau提供的技术协助。

Eloísa M. Giménez | Fabián A. Vanella | Daniel R. Aureliano | María E. Lattuca