河岸园蛛（Larinioides cornutus）全身体内元素浓度与排泄物产量的季节性变化研究

《Ecology and Evolution》：Seasonal Variation in Whole-Body Elemental Concentrations and Excreta Production of a Riparian Orb-Weaving Spider (Larinioides cornutus)

　　

摘要 捕食者通过从猎物中同化元素，并经排泄和丢弃的猎物残骸将养分归还生态系统，从而影响养分循环。然而，捕食者对养分循环贡献的季节性变化仍知之甚少，尤其是对蜘蛛等陆生节肢动物捕食者而言。研究人员考察了2024年生长季期间，河岸园蛛（Larinioides cornutus）全身体内元素浓度、排泄物碳（C）和氮（N）浓度以及累积排泄物产量的时间变化。在6月中旬至10月初的七个采样时段内采集成年雌蛛，并量化了常量营养素（碳[C]、氮[N]、磷[P]）及多种微量元素的全身体内浓度。全身体内N和P浓度以及若干微量元素（钾[K]、锂[Li]、锰[Mn]、钠[Na]、镍[Ni]、硫[S]、硅[Si]和锶[Sr]）表现出显著的季节性变化，各元素在时间动态的方向和形态上均存在差异。累积排泄物产量在整个季节中也存在显著变化，并呈现季中峰值，而排泄物C和N浓度则保持相对稳定。模型选择支持大多数响应变量的线性关系，尽管部分变量（即蜘蛛体重、排泄物产量、K浓度和Na浓度）支持二次模型，表明存在非单调的季节动态。这些发现表明，猎物可获得性和/或蜘蛛生理的季节性变化会影响河岸园蛛的养分同化与排泄物产量。研究结果强调了在评估捕食者介导的陆地生态系统养分循环时，纳入微量元素和季节性背景的重要性。

河岸园蛛（Larinioides cornutus）全身体内元素浓度与排泄物产量的季节性变化：对捕食者介导养分循环的启示

一、研究背景与科学问题

捕食者可通过多种途径深刻影响生态系统中的养分循环与生物地球化学过程：它们从猎物中获取养分，再以排泄物或丢弃猎物残骸的形式将养分归还环境；被捕食时自身成为更高营养级的养分来源；死亡后则通过凋落物途径将养分输入生态系统。已有经典案例表明，狼通过猎物尸体的空间分布塑造景观异质性，海岸海鸟将海洋来源养分输入陆地并补贴陆地食物网，棕熊则为河岸生态系统贡献大量鲑鱼来源的氮。然而，捕食者对养分循环贡献的大小与方向并非一成不变，而是取决于消费者生理、食性组成以及养分同化与排泄之间的平衡。

在无脊椎捕食者中，蜘蛛尤为突出。据估计，蜘蛛每年消耗约4至8亿吨猎物生物量，几乎占据除南极洲外的所有陆地生态系统。已有实证研究表明，蜘蛛介导的养分输入可在多种系统中改变生态过程：北极冻原上，皿蛛科蜘蛛在生长季早期散布富含养分的排泄物，调节低营养级土壤养分可利用性；热带森林中，跳蛛科蜘蛛将养分直接沉积于宿主凤梨科植物上，促进植物生长；在沙漠、草原、热带及城市栖息地中，蜘蛛化学计量学的种内与种间变异可影响全身体内元素组成，进而改变经食物网传递的养分数量与质量。这些研究共同表明，蜘蛛对生态系统养分动态的贡献具有背景依赖性，随生态条件与资源可利用性而变化。

鉴于蜘蛛每年消耗大量猎物生物量，其遭遇猎物的变化可能对养分动态产生深远影响。无脊椎动物的丰度与群落组成常随季节变化，从而改变蜘蛛可利用的资源。这种变化不仅可能影响蜘蛛同化进入新组织的生物量，还可能影响其以废物形式释放的养分数量与组成。然而，资源可利用性的季节性变化在多大程度上改变捕食者化学计量学——特别是元素在身体组织同化与废物释放之间的平衡——仍知之甚少。

捕食者生理是资源可利用性的时间变化塑造捕食者介导养分循环的可能机制之一。摄入元素的去向取决于捕食者将其保留用于结构或代谢功能，还是作为废物排出。不同元素在同化策略上存在差异：有些被优先保留或生物富集，另一些则更易被排泄，使捕食者视元素与生态背景不同而成为养分源或汇。雌性捕食者的繁殖输出季节性变化也可能影响其同化与排泄养分的数量与类型。对于蜘蛛这类泛化捕食者，摄食与需求的季节性变化可能驱动养分摄取、储存或废物产生方面的生理变化。

基于上述背景，本研究考察了河岸园蛛（Larinioides cornutus）体重、全身体内元素浓度、排泄物C和N浓度及累积排泄物产量的季节性模式。研究人员预测蜘蛛体重与排泄物质量会随季节变化，反映资源可利用性与捕食者生理的变化；全身体内元素浓度（C、N、P及微量元素）和排泄物C、N浓度在整个采样季节中也会变化。由于蜘蛛中许多微量元素的生理作用与膳食需求尚不清楚，微量元素浓度的模式被作为探索性研究，以揭示蜘蛛体内元素积累的时间变化。

二、研究设计与关键技术方法

研究人员于2024年6月至10月初，在美国俄克拉荷马州诺布尔县麦克默特里湖沿岸的河岸植被中采集成年雌性L. cornutus，共设七个采样时段（对应儒略日167、183、200、217、232、248和277，即6月15日、7月1日、7月18日、8月4日、8月19日、9月4日和10月3日），每时段采集20只。蜘蛛在实验室中单独饲养7天以排空肠道，随后随机选取部分个体进行全身体内元素分析（每时段通常10只，首时段因样本损失仅5只，末时段因个体较小采集15只，总计n=70）。排泄物从所有蜘蛛中收集，低质量样本在时段内随机合并以达到分析所需质量（合并后n=50）。全身体内C和N及排泄物C和N由佛罗里达大学稳定同位素实验室测定；其他元素（B、Ba、Ca、Cr、Cu、Fe、K、Li、Mg、Mn、Na、Ni、P、S、Si、Sr和Zn）采用俄克拉荷马州立大学生物学系的电感耦合等离子体发射光谱法（ICP-OES）分析。所有推断性分析采用广义线性模型（GLMs），以儒略日为连续预测变量，使用Gamma误差分布和对数链接函数；对每个响应变量评估线性和二次模型，基于赤池信息准则（AIC）进行模型选择。

三、研究结果

3.1 蜘蛛体重与排泄物产量的季节模式

成年雌蛛体重在整个采样期间（儒略日167–277）存在显著变化（p = 0.006）。基于AIC选择二次模型而非线性模型，表明体重存在非线性季节变化。预测的蜘蛛干重从夏初增加至季中，随后在采样期末下降，峰值体重出现在儒略日220（8月7日）。

总排泄物产量在各采样时段间也存在显著变化（p = 0.008）。累积排泄物产量在儒略日212（7月30日）达到峰值，在早期和晚期采样时段最低，反映了累积排泄物产量的时间变化。

3.2 排泄物C和N浓度的季节模式

蜘蛛排泄物中的C和N浓度在整个采样季节中未表现出显著的季节性模式（p > 0.05）。尽管模型预测显示从儒略日167至277排泄物C和N浓度略有增加，但这些变化较小（<11%）且未达统计显著。

3.3 全身体内元素浓度的季节模式

多种元素的全身体内浓度表现出显著的时间变化。与排泄物相反，全身体内N浓度随儒略日显著下降（?5.77%，p = 0.015），而全身体内C浓度在整个采样季节中保持相对恒定（p > 0.05）。此外，全身体内P浓度在季节中增加25.3%（p = 0.003），表明L. cornutus中部分（而非全部）常量营养素存在季节性变化。

在常量营养素之外，八种微量元素——K、Li、Mn、Na、Ni、S、Si和Sr——的全身体内浓度表现出显著的时间模式。基于AIC的模型选择支持Li、Mn、Ni、S、Si和Sr的线性季节模式，以及K和Na的二次模式。在呈线性模式的微量元素中，Li、Mn、Ni、S和Si在季节中增加，而Sr下降。此外，尽管AIC支持Cr和Mg的二次模型，但这些元素的趋势未达统计显著。其余所有元素均未显示显著的季节关系。

四、讨论与结论

研究结果支持了L. cornutus体重和排泄物产量会随季节变化的假设。两个变量均呈单峰响应，峰值在季中出现且相隔8天以内。研究还发现蜘蛛全身体内（C、N、P及微量元素）和排泄物（C和N）元素浓度存在季节性变化。排泄物常量元素浓度保持稳定，而多种全身体内元素浓度则表现出明显的季节变化。

常量营养素在生物体生理和生态系统过程中均发挥核心作用，因此全身体内N和P浓度的变化可能具有重要功能意义。值得注意的是，这两种常量营养素呈现相反轨迹：全身体内N浓度在采样期间下降5.77%，而P浓度增加25.3%。因此，L. cornutus在生长季不同时期被捕食或死亡，可能影响常量营养素向上或向下营养级转移的模式。

在表现出显著时间变化的微量元素中，Mn、Na、K、S和Sr是节肢动物生理学中研究较多的元素。Na和K对神经肌肉功能、离子平衡和渗透调节至关重要，其可利用性可影响消费者表现、行为与生存。Na和K浓度呈非单调轨迹，峰值出现在季中（K约在儒略日205，Na约在儒略日225），与蜘蛛体重峰值（约儒略日220）在时间上接近，提示蜘蛛身体状况与全身体内微量元素浓度的变化可能受共享的季节性因素（如猎物可利用性或生理需求）影响。Mn、S和Sr与无脊椎动物的结构和代谢过程相关：S在蛋白质结构、稳定性和功能中发挥核心作用；Sr作为Ca的类似物，可掺入节肢动物矿化组织（如外骨骼）；Mn是参与酶促过程和氧化应激调节的关键微量营养素。

Li、Si和Ni在陆生节肢动物中的研究相对较少，尽管有越来越多的证据表明它们可在无脊椎动物组织中积累并参与生态系统微量元素循环。Li虽不被认为是节肢动物的必需微量营养素，但可通过饮食和环境暴露掺入无脊椎动物组织，且似乎缺乏严格的内稳态调控，使捕食者组织浓度对环境可利用性敏感。Si虽通常不被视为大多数节肢动物所必需，但可能通过猎物消费或与有机质接触，经植物或碎屑基食物网间接进入蜘蛛组织。观测到的Li和Si全身体内浓度分别增加69.8%和128%，表明蜘蛛整合了微量元素可利用性的时间变化，而非维持严格的元素稳态。

Ni尤为值得关注，因其具有强烈的生物富集倾向和潜在生理后果。L. cornutus全身体内Ni浓度增加287%，表明蜘蛛可能作为食物网中Ni的显著瞬时汇或载体。其他蜘蛛类群中也记录了类似的Ni积累模式，表明重金属同化可能是捕食性节肢动物的常见特征。

综合来看，这些发现表明蜘蛛对陆地食物网中向上和向下养分转移的贡献可能随季节变化。蜘蛛不仅通过排泄和死亡将养分归还低营养级，还通过被捕食（包括被其他蜘蛛捕食）将养分向上转移。因此，蜘蛛代表富含养分的生物量，能够通过营养相互作用转移常量营养素和微量元素。量化捕食者元素表型如何随时间变化，对于理解捕食者介导养分循环的季节动态至关重要。

这些季节性变化的生理机制仍不清楚。元素在蜘蛛生物量中保留与环境归还之间的平衡，可能取决于控制同化、分配和储存的生理过程，这些过程可能随生长、繁殖和猎物可利用性的季节变化而转变。例如，蜘蛛可能在季节早期优先进行体细胞生长，而后期繁殖投入可能改变元素需求和全身体内组成，特别是当卵与雌性体细胞组织在组成上存在差异且占总生物量相当比例时。

总体而言，本研究证明捕食者全身体内元素浓度的季节动态可以十分显著。在整个生长季中，L. cornutus表现出全身体内元素浓度的显著变化，包括N和P的相反轨迹以及多种微量元素的显著增加。例如，全身体内Ni浓度在采样期间增加287%，凸显了微量元素在生态时间尺度上可在捕食者生物量中积累的程度。此外，微量元素浓度的季节变化提出了关于捕食已生物富集微量金属的猎物的生理后果的重要问题，特别是对于蜘蛛这类占据中间营养级的捕食者。因此，将季节性化学计量学与生理学和毒理学视角相结合，对于理解捕食者种群如何影响微量营养素经营养级的分布、转移及潜在生物效应至关重要。