长期鸟类粪便输入的遗留效应促进了沿海湿地土壤无机磷及相关微生物的活化

《CATENA》：Legacy effects of long-term bird droppings input promoted the activation of soil inorganic phosphorus and associated microorganisms in coastal wetlands

　　

• 3年培养揭示了涉禽行为驱动滨海湿地磷循环
• 鸟类粪便激活无机磷并提高铁/铝结合态磷比例
• 鸟类粪便中和pH值并增强磷相关微生物群落
• 生物和非生物因子介导鸟类粪便对不溶性磷的活化
• 水鸟长期栖留下对土壤磷活化产生持久的遗留效应

**引言**

滨海湿地是复杂且脆弱的生态系统，是连接水陆生态系统的主要通道，在提供生态系统服务方面发挥着至关重要的作用（Macreadie等，2021；Jack等，2022）。在中国，国家"以粮为纲"政策加速了滨海滩涂围垦以缓解耕地压力，导致湿地被大规模转化为农田（Long等，2016）。全球范围内，超过一半的滨海湿地已被转化为集约化生产和经营用地（Schuerch等，2018）；1985年至2016年间，中国42.1%的围垦区域用于农业（Liu和Li，2020）。土地利用方式的转变引起土壤生物地球化学的深刻变化，可能导致土壤生产力下降（Hu等，2023）。幸运的是，适度的耕作和合理的土地利用可以增强生境异质性并促进生物多样性，从而有利于生态系统恢复（Ge等，2021）。例如，合理的土地利用提高了大丰麋鹿国家级自然保护区的鸟类多样性（Wu等，2024），澳大利亚滨海湿地的恢复提高了植物、底栖动物、鸟类和蝙蝠的多样性，恢复区域的多样性指数几乎是恢复前的两倍（Hagger等，2025）。

涉禽处于食物链的顶端，在营养输送中发挥着关键作用，通过粪便和食物残渣将营养从水体输送回陆地生态系统（Otero等，2018；Domínguez等，2017；Grand等，2020）。以往关于鸟类介导营养运输的研究主要集中于非湿地生态系统中的短期效应（Otero等，2015；Domínguez等，2017），而这些生态系统的环境条件（如pH、水分和微生物群落）与滨海湿地存在根本差异。相比之下，滨海湿地受潮汐波动、高盐度、厌氧条件和特殊生物群落的塑造，这些因素深刻影响磷的吸附-解吸动力学、微生物群落组成和营养转化途径。然而，滨海湿地中鸟类粪便对土壤磷动态的长期遗留效应仍然知之甚少（Hu等，2023）。

营养输入深刻塑造着土壤生态系统的组成与过程。干扰的遗留效应源于一系列生物和非生物反应，即使初始输入停止后，这些效应仍可长期持久地存在于土壤中（Cuddington，2011）。重要的是，这些遗留效应的持续时间并不均一，反映了不同土壤矿质养分在吸收、运输和稳态调节方面所受的差异化机制控制（Sardans等，2021）。一些研究表明，一旦营养输入停止，残余效应相对短暂，土壤逐渐恢复至原始状态（Power等，2006）。相反，另一些研究表明，长期投入高质量有机质具有持久的影响，导致有机态磷的大量积累和化肥需求的持续降低（Damon等，2014）。尽管滨海湿地通常以养分贫瘠为特征，但鸟类作为滨海生态系统中养分生物载体的角色已得到广泛认可（Laguna等，2021）。然而，鸟粪创建和维持土壤养分热点的长期机制，特别是短期新鲜输入与长期遗留效应之间的区别，尚未得到系统评估，鸟栖息停止后这些效应的持久性也未被定量评价。阐明这些机制对于准确模拟这些脆弱生态系统中营养通量及固存潜力至关重要。

磷是所有生物体不可或缺的结构和功能元素，然而其有限的可用性限制了大多数陆地生态系统中植物的生长（Gu等，2023；Zhang等，2024；Wiener和Grenfell，2024）。滨海湿地在磷的运输、积累、过滤和再生中发挥着至关重要的作用（Xu等，2022）。涉禽的长期栖留可通过粪便中有机磷的逐步矿化增加土壤磷储量，形成缓释磷源，在较长时期内维持有效磷水平（Irick等，2015；Yuan等，2023）。鸟类产生的有机物质，如腐殖酸，可以螯合金属离子（Fe3?、Al3?、Ca2?），从而减少磷的化学固定并提高磷的有效性（Waldrip-Dail等，2009）。然而，这种正向效应并非无限的。鸟类粪便的过度积累可导致土壤酸化，扰乱营养平衡，并且在长期高磷条件下可能抑制溶磷细菌的活性，使有机磷难以释放（Wang等，2020）。此外，随着土壤磷吸附位点逐渐趋于饱和，后续加入的磷更可能被淋失而非被植物利用（Smith等，2021）。这些有益与有害效应之间的平衡及其随时间的演变规律仍知之甚少。本研究专门针对这一知识空白，通过系统评估长期粪便输入在时间梯度上的正负后果。

滨海湿地围垦用于农业进一步复杂化了土壤磷动态。以往研究表明，围垦对土壤磷形态和有效性产生不利影响（Zhang等，2020；Hu等，2023）。例如，林地转化为农田后，NaOH-Po含量和磷酸酶活性均下降（Zhang等，2021）；围垦改变了土壤磷循环和生物有效性，磷酸二酯态磷比例显著下降（Solomon等，2002）。这些发现凸显了土壤磷库对土地利用变化的脆弱性，然而围垦诱导的磷形态转化与鸟类介导的营养输入在长时间尺度上的相互作用尚未受到关注。理解这种相互作用对于滨海围垦区的可持续管理至关重要。

粪肥的短期和长期施用可改变影响磷吸收的土壤化学和生物学性质，粪肥中的低分子量有机酸阴离子和磷酸盐可能与土壤矿物的吸附位点产生竞争，从而降低磷的吸附容量（Waldrip-Dail等，2009）。迄今为止，关于鸟类栖息地扰动的研究主要集中于植被、地上生物多样性以及表面生态过程的即时变化（García等，2011；Ge等，2021）。然而，土壤层面的残余效应，特别是鸟类离开后生物地球化学变化的持久性，仍严重缺乏研究（Cuddington，2011）。在全球范围内，对于栖息地扰动的遗留效应如何影响土壤磷形态转化、微生物群落演替以及相关生态过程（如天然植被再生和生产力形成）的研究相对缺乏系统调查。这一知识空白在磷缺乏的围垦湿地中尤为关键，因为其可持续管理需要同时了解短期营养输入和长期残余影响（Xu等，2022）。这也为本研究提供了充分的先决条件。

白鹭（*Egretta garzetta*）是一种广泛分布于东亚、中欧和南欧、非洲和大洋洲的涉禽。白鹭表现出集群觅食和繁殖行为，从水生生物中获取食物，栖息于陆地区域，并促进磷从水生生态系统向陆地生态系统的输送（Irick等，2015）。以往研究表明，数十年的白鹭栖留与土壤磷含量的增加有关联（Yuan等，2023）；然而，遗留效应和磷形态的调控机制仍不清楚。我们假设粪便输入会促进土壤稳定态磷向活性磷的转化并促进该过程涉及的微生物机制，同时，遗留效应对转化产生深远影响。为验证这一假设，依托数十年白鹭栖留的历史，我们设计了一个为期三年的土壤培养实验，通过测定不同输入模式下可交换态磷（Exch-P）、铁-铝结合态磷（(Fe+Al)-P）、钙结合态磷（Ca-P）和有机态磷（OP）来量化磷形态转化。主要目标为：(a) 探讨土壤磷形态转化及土壤物理化学性质的变化；(b) 研究长期栖留停止后的遗留效应、后续持续粪便输入和当前短期输入效应之间的差异；以及(c) 了解调节土壤磷形态转化的土壤物理化学性质和微生物因子。

**样地概况**

本研究在位于杭州湾南岸（121°09′17″E，30°19′48″N）的中国浙江省杭州湾国家湿地公园进行（图1）。该地区属亚热带季风气候，年均降水量约1273毫米，年均气温16°C。土壤主要为滨海盐土，质地为粉砂（Shao等，2017）。杭州湾滨海湿地是全球冬季水禽最为集中的区域之一。

**土壤物理化学性质和磷形态的变化**

与对照相比，鸟类粪便输入刺激了SOC、TN、TP、AP和EC的积累，平均增幅分别为60.17%、67.02%、86.23%、72.04%和64.84%，但使pH降低了12.19%（图S2，P < 0.05）。TP和AP的增幅显著大于SOC、TN和EC的增幅。C/P和N/P比的变化不一致。粪便输入模式和土壤层次对SOC、TN、TP、AP、pH和EC均具有极显著影响（P < 0.001）。具体而言，SOC、TN、TP……

**与鸟类粪便相关的土壤物理化学性质变化**

鸟类粪便可增强巢区下方土壤的物理化学性质，如SOC、TN和TP（Otero等，2015；Yuan等，2023）；但也会导致盐度高于无粪便土壤且pH更低（Breuning-Madsen等，2014；Irick等，2015）。在本研究中，不同模式下的持续粪便输入均使表层和亚表层土壤的养分含量增加，其中TP和AP积累尤为迅速，不受采样时间影响，因此……

**结论**

结果表明，鸟类粪便加速了栖留土壤中SOC、TN、TP、AP和EC的积累，刺激了磷酸酶活性，并改变了滨海围垦区细菌群落。超过十年的白鹭栖留遗留效应比当前短期粪便输入更为显著。值得注意的是，鸟类粪便的投入削弱了土壤的碱性环境，促进了不溶性Ca-P向可溶性磷的转化。

**资金支持**

本研究由中央级公益性科研院所基本科研业务费专项资金（CAFYBB2025ZC009）、国家自然科学基金（31870597）、浙江省科技计划（2025C02230）、岳麓实验室人才计划（2025RC2077）和湖南省林业科技创新计划（XLK202502）资助。

**CRediT作者贡献声明**

袁海军：文章撰写—审阅与编辑、文章撰写—初稿、方法论、概念化。邵雪新：资源提供、项目管理、经费获取。江凯怡：软件、方法论。熊静：验证、软件。吴铭：可视化、形式分析、概念化。

**利益冲突声明**

作者声明不存在任何可能影响本文所报告工作的已知竞争性经济利益或个人关系。

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