《Conservation Physiology》：Heart rate biologging as a tool to understand the energetic needs of life history states
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能量对于生命至关重要，生物体的能量需求可通过其代谢率（metabolic rate，MR）进行量化，而代谢率的测量传统上仅限于实验室条件下进行。作为一种替代方案，心率（heart rate，HR）已被证实在实验室条件下是代谢率的极佳预测指标，并且能够以精细的时
能量对于生命至关重要，生物体的能量需求可通过其代谢率（metabolic rate，MR）进行量化，而代谢率的测量传统上仅限于实验室条件下进行。作为一种替代方案，心率（heart rate，HR）已被证实在实验室条件下是代谢率的极佳预测指标，并且能够以精细的时间分辨率对自由活动的个体进行长期监测。本研究量化了一种小型树栖有袋类动物——克雷夫特滑翔鼯（Petaurus notatus；约125 g）的代谢率、心率与体温（body temperature，Tb）之间的关系，并探讨了其能量需求如何受繁殖状态影响。滑翔鼯被饲养在经历自然天气变化的大型户外围栏中。研究人员通过体内植入式数据记录仪连续测量心率和体温，并在实验室中通过开放式呼吸计量法（open flow respirometry）间歇性测量代谢率。除了建立心率与代谢率之间的正向曲线关系外，这些数据还被用于计算滑翔鼯在户外围栏中的每日能量消耗（daily energy expenditure，DEE）。每日能量消耗从冬季到春季呈下降趋势，表明存在强烈的季节性影响，这可能导致哺乳期雌性在春季消耗的能量低于冬季妊娠期雌性。理解物种在不同生活史状态下的能量需求，对于理解其生态学以及最终的保护管理至关重要。
论文解读
一、研究背景与科学问题
能量是动物生长、生存、运动和繁殖的基础。生物体依赖的能量来源常因可预测的季节性天气变化和不可预测的环境变化而在丰裕期与匮乏期之间波动，这些资源变化直接影响生物体的生理和行为状态，是建模预测未来影响和制定保护决策的关键。量化生物体能量需求变化的一种方式是测量其代谢率（metabolic rate，MR）。在静息状态下，心率（heart rate，HR）已被证明是实验室条件下代谢率的良好预测指标，该关系可被用于从自由活动个体的实测心率外推代谢率。许多受保护关注的物种难以追踪和监测，因此心率生物记录（heart rate biologging）可用于估算个体在自然栖息地中的每日能量消耗（daily energy expenditure，DEE），从而理解动物如何响应环境变化和个体状态变化。
生活在具有明显且可预测的季节性天气和食物资源变化栖息地中的动物，通常表现出代谢率、心率和体温（body temperature，Tb）的可预测的长期波动。相反，生活在不可预测环境中的许多动物则进化出生理上的灵活性，表现出代谢率、心率和体温的短期波动以进行补偿，例如通过进入休眠（torpor）状态降低能量消耗。除环境状态外，个体自身状态（如体重或繁殖状态）也决定其能量需求。异温性和休眠可在能量瓶颈期和生理高需求期提供能量节省，但对许多哺乳动物而言，体温波动可能对繁殖不利。因此，一些繁殖期雌性会限制体温和代谢率的日波动，通常在妊娠期和哺乳期整体升高代谢率和心率以促进幼体的生长发育。如果环境温度变化影响母体体温，可能显著影响幼体发育及其成年后的行为与生理特征。此外，繁殖期哺乳动物通常具有更高的能量需求，需要觅食更多食物从而增加被捕食的风险。
本研究旨在利用心率生物记录技术理解不同生活史阶段的能量需求，以突出保护管理中的脆弱阶段。研究首先量化小型树栖有袋类动物克雷夫特滑翔鼯（Petaurus notatus）的代谢率、心率与体温之间的关系，随后探究其在暴露于自然天气变化条件下如何响应繁殖状态的变化。克雷夫特滑翔鼯与蜜袋鼯（Petaurus breviceps）均为夜行性，主要以无脊椎动物和植物分泌物为食，并已知会在低温、降雨、不可预测天气事件和食物减少时机会性使用休眠。在野外，袋中幼体通常在澳大利亚春季（9—11月）记录到，哺乳高峰期在10—12月；而在圈养条件下，常在澳大利亚冬季（6—8月）繁殖。雌性每次繁殖季节产双胎或单胎，多数每年仅一胎。理解个体如何在不同生活史阶段管理其每日能量需求，将为个体生存和后代存续所需的能量提供重要认识。
二、研究设计与技术方法
研究人员对8只圈养克雷夫特滑翔鼯（3只雄性，初始体重127.9±10.7 g；5只雌性，初始体重122.6±19.7 g）进行了2017年6月至11月的测量。这些滑翔鼯于2014年从澳大利亚新南威尔士州两个邻近地点野外捕获，饲养于新英格兰大学户外围栏中，经历自然天气和光周期变化。核心体温通过腹腔植入式定制数据记录仪每2分钟测量一次；皮下体温和心率通过肩胛骨间皮下植入的数据记录仪测量，记录频率根据实验需要设定为每5至30分钟不等。代谢率测量采用开放式呼吸计量法（open flow respirometry），通过测量耗氧量（V?O2）作为代谢率的间接指标，涵盖低温度（0—10°C）、中温范围（15—25°C）、热中性区（26.9—30.8°C）和高温（32—38°C）条件。研究人员建立了心率与整体动物耗氧量之间的广义线性混合效应模型，将个体作为随机因子，并纳入体温与心率的交互项以改进预测能力。通过留一组交叉验证评估模型预测能力。每日能量消耗通过将每小时预测耗氧量累加至24小时计算，并转换为能量单位（kJ）。休眠事件通过腹腔体温记录仪数据以30°C为阈值判定。
三、研究结果
心率、体温与代谢率的关系及模型建立：最终模型平均解释了52%的个体平均耗氧量变异（平均R2=0.52），均方根误差为57.9 ml O? h?1。模型倾向于低估耗氧量，观测值与预测值平均差异为?11.45 ml O? h?1。排除低质量心率数据对模型预测无影响。在呼吸计量期间仅两只滑翔鼯各进入一次休眠，但模型在预测休眠期间耗氧量时仍表现良好，完整休眠过程（包括进入和苏醒的过渡期）的预测值平均仅比直接测量值低26.5%。
心率、体温和每日能量消耗的日节律模式：滑翔鼯在户外围栏中的心率范围从日均最小值70±39 bpm到日均最大值482±72 bpm，整体日均心率为252±42 bpm，对应平均估计每日能量消耗为89.7±15.4 kJ d?1，平均每日体温为36.2±0.6°C。作为夜行性物种，夜间平均心率显著高于白天，黄昏时心率高于其他任何时段。体温呈现相同模式，黄昏时体温显著更高且变异性更小。估计每日能量消耗呈现相似模式，心率在黎明和黄昏时变异性最大。
繁殖状态对能量消耗和体温调节的影响：妊娠期是最耗能的时期，具有最高的估计每日能量消耗和最少的每日体温变异。哺乳期雌性、乳头哺乳期雌性和雄性的估计每日能量消耗显著低于妊娠期雌性。妊娠期雌性较高的估计每日能量消耗对应显著更小的每日体温变异，并维持略高的日均体温。非繁殖雌性与两个哺乳期组之间无显著差异。雄性每日体温变异显著大于所有雌性，无论其繁殖状态如何。每日心率变异在各繁殖组间无显著差异。
季节性变化与每日能量消耗：从冬季到春季，估计每日能量消耗整体下降，表明估计每日能量消耗与日均环境温度（Ta）之间存在强烈负相关（β=?0.91±0.16 SE，t=?5.82，P<0.001）。日均环境温度对雄性与妊娠雌性之间以及妊娠雌性与哺乳雌性之间的估计每日能量消耗差异有显著影响。大量哺乳期数据处于日均环境温度最高的时期。
休眠使用及其能量节省效应：滑翔鼯在围栏内共使用休眠23天，记录到39次休眠事件，全部3只雄性使用休眠（37次），仅1只哺乳期雌性使用休眠（2次）。休眠期间雄性心率降至平均最小值64±31 bpm，哺乳期雌性两次休眠心率最低分别为46和75 bpm，休眠期间绝对最低心率为23 bpm。雄性平均最低休眠体温为26.2±3.4°C，绝对最低休眠体温为17.8°C。使用休眠的日子估计每日能量消耗显著更低（β=?20.93±2.42 SE，t=?8.66，P<0.001），估计每日能量消耗与每日最低体温呈显著正相关（β=3.65±0.24 SE，t=15.31，P<0.001）。休眠使用平均每天节省约28.5 kJ能量，比不使用休眠的日子平均估计每日能量消耗（91.5±13.6 kJ）低30%以上。单次休眠的最大瞬时能量节省为31.3 kJ，比相同时间段的估计静息能量消耗低84.2%。休眠日的最大每日能量节省可达112.5 kJ。
四、讨论与结论
本研究覆盖了克雷夫特滑翔鼯两个能量需求旺盛的时期：冬季雌性妊娠且环境温度低、体温调节成本高，以及春季雌性哺乳。令人意外的是，在半自然条件下，妊娠期是滑翔鼯最耗能的时期，这可能是由于维持高且稳定的体温以支持冬季幼体发育所需的体温调节成本增加所致。通过将哺乳期安排在较温暖的月份并增加每日体温变异，雌性能够大幅降低哺乳成本，这与哺乳期是最耗能繁殖阶段的预期相悖。
总体而言，圈养滑翔鼯消耗的能量远低于此前报道的自由活动滑翔鼯，平均估计每日能量消耗约88.7 kJ，约为此前采用双标水法（DLW）研究报道值（169 kJ/天和158 kJ/天）的一半。这种差异可能反映圈养滑翔鼯整体活动水平较低。由于滑翔鼯夜间可获取食物和水，其能量消耗可能主要由体温调节需求和额外繁殖成本构成。研究发现估计每日能量消耗随季节从冬季向春季过渡而下降，与日均环境温度升高相关，雌性通过将哺乳期安排在体温调节成本降低的时期来利用这一优势。
尽管哺乳通常被认为是哺乳动物繁殖周期中能量消耗最高的阶段，但本研究中雌性通过灵活的热调节和繁殖时机安排，在春季较低体温调节需求和更大每日体温灵活性下补偿了哺乳后期产奶增加的成本。每日体温变异仅几度即可产生能量节省，哺乳期雌性相比妊娠期雌性平均每日节省15.3 kJ，雄性节省近20 kJ。滑翔鼯在最低温度低于15°C的日子最常使用休眠，在环境温度低于零度时休眠期间最多节省84%能量。即使温和条件下的小幅体温变异也足以平衡甚至降低最昂贵生活史阶段的成本。圈养条件下70%的幼体成功存活至巢期，与野生滑翔鼯的报道（59—84%）相似。
本研究结果与野外研究不同，后者未发现性别间能量消耗差异，也未发现季节间差异。活动与觅食的主导成本以及双标水法数据收集的局限性（代谢率仅整合1—2天）可能解释了这些研究无法检测性别和季节差异的原因。自由活动的克雷夫特滑翔鼯可能通过改变行为（如挤在一起）或使用休眠来补偿环境温度的季节性变化，导致全年能量消耗一致。本研究观察到的估计每日能量消耗的季节性变化及相关体温调节成本可能压过了繁殖状态相关的能量成本，支持了个体内随时间变化驱动能量管理模式的观点。
研究结论指出，通过确认实验室条件下心率与耗氧量之间的关系，研究人员能够估算户外围栏中暴露于自然天气变化的圈养克雷夫特滑翔鼯在其繁殖期的每日能量消耗。研究发现雌性滑翔鼯根据繁殖阶段不同而权衡体温调节和繁殖需求：严格的体温调节控制加上低环境温度驱动了妊娠期的高能量成本；而雌性通过春季较低的体温调节需求和更大的每日体温灵活性来补偿哺乳后期产奶增加的成本。这些发现得益于心率和体温测量的整合，强调了在生物记录研究中使用多传感器的重要性。研究还表明体温与心率的交互作用对于改善异温物种从心率预测耗氧量至关重要。所建立的模型可用于未来自由活动滑翔鼯的生态生理学研究，从心率和体温预测能量消耗。理解物种在不同生活史状态下的能量格局对于全面的保护管理至关重要，这些见解可用于改进动态能量预算模型，该模型依赖繁殖成本和后代存活率的准确参数化以及个体平衡能量预算的机制，进而用于估算物种在相关保护情景下的持续生存能力，以优化管理策略。
