《Journal of Mammalogy》：Hoary Bat (Lasiurus cinereus) ecology and conservation through the lens of the full annual cycle
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中文翻译（摘要部分）
灰蓬毛蝠（Lasiurus cinereus）是北美风力能源设施中报告死亡次数最多的蝙蝠物种，这一现状正推动美国和加拿大考虑对该物种实施监管保护。灰蓬毛蝠是一种分布广泛的长距离迁徙蝙蝠，但关于该物种的生态学知识仍存在空白，难以支撑最佳保护
中文翻译（摘要部分）
灰蓬毛蝠（Lasiurus cinereus）是北美风力能源设施中报告死亡次数最多的蝙蝠物种，这一现状正推动美国和加拿大考虑对该物种实施监管保护。灰蓬毛蝠是一种分布广泛的长距离迁徙蝙蝠，但关于该物种的生态学知识仍存在空白，难以支撑最佳保护与管理实践的制定。研究人员在全生命周期背景下综合梳理了灰蓬毛蝠的生态学信息，并特别关注该物种与风力涡轮机的交互作用。灰蓬毛蝠通常在冬季冬眠，尤其在低纬度和沿海地区。春季，灰蓬毛蝠从越冬地迁徙至夏季栖息地；春季同时也是雌性妊娠期，幼崽于夏季出生。迁往越冬地的迁徙和交配均发生在夏末和秋季，成年个体在大范围空间内寻找交配机会。夏末和初秋恰逢风力涡轮机致死事件的高峰期。致死事件的这种季节性特征为集中保护力量以降低碰撞风险提供了契机。尽管多种致死最小化策略正在研发中，运行调控（curtailment）目前仍是最有效的可用策略。在风力能源设施处开展系统性的涡轮机相关致死采样、声学与遗传学采样，以及改进数据共享机制，为更准确地评估该物种种群现状与趋势提供了机会。尽管问题尚存，现有信息已足以支撑做出减少风力涡轮机对灰蓬毛蝠影响的知情决策，同时科学家将继续开展研究，以更好地为未来的管理决策提供依据。
论文解读文章
一、研究背景与科学问题
物种保护工作可以通过全面评估物种在整个年度周期中的需求与挑战而得到显著改善，而非仅聚焦于特定栖息地和特定季节（如繁殖季）。这一全生命周期保护框架对于长距离迁徙物种尤为重要，因为它们在一年中的不同时期可能遭遇截然不同的环境威胁。北美水禽种群之所以能够实现稳定，正是得益于建立了覆盖繁殖、越冬和迁徙停歇等全年度周期的栖息地创建与维持机制，并在飞行路线（flyway）内协调跨政治边界的物种特异性狩猎法规。灰蓬毛蝠（Lasiurus cinereus）是应用年度周期框架开展物种保护的理想对象，因为其生态学特征和行为在不同季节间存在显著差异，且通过长距离移动连接冬季与夏季栖息地。
灰蓬毛蝠广泛分布于北美各地，面临多重人为压力，包括昆虫猎物减少、栖息地退化、环境毒素暴露以及风力涡轮机导致的直接死亡。尤为值得关注的是，在美国和加拿大各地，灰蓬毛蝠是风力能源设施中死亡记录最多的蝙蝠物种。风力涡轮机致死事件集中在夏末和秋季，恰逢灰蓬毛蝠迁徙和交配时期，若不加以应对，可能导致种群快速下降甚至灭绝。2023年，加拿大濒危野生动物状况委员会（COSEWIC）依据《加拿大濒危物种法》判定灰蓬毛蝠符合多项濒危物种列入标准。美国鱼类与野生动物管理局（USFWS）预计将于2028年考虑将该物种纳入《濒危物种法》保护范围。作为广泛分布、开阔空域觅食的食虫蝙蝠，灰蓬毛蝠通过害虫抑制提供生态系统服务，因此该物种的快速衰退可能带来经济后果。与此同时，受威胁或濒危物种保护所伴随的监管限制，也可能对包括木材和能源生产在内的行业产生进一步的经济影响。
尽管该物种的种群规模和增长率等基础信息仍然有限，但随着研究投入增加和技术进步，对其移动、栖息地需求、种群统计学和行为学的认识正在不断提升。开展本研究的核心目的在于：在年度周期背景下综合梳理灰蓬毛蝠的生态学知识，深入理解季节性需求（如冬眠、迁徙、育幼和交配）如何影响其行为、种内交互和移动方式，进而揭示这些因素如何促成该物种面临的主要保护挑战。研究特别关注灰蓬毛蝠与风力能源基础设施的交互作用，因为该领域研究积累丰富，且这一胁迫因子对灰蓬毛蝠种群生存力和风电生产具有不成比例的影响。通过总结现有知识和识别知识空白，本研究旨在为具有成本效益的保护规划做出贡献，并推动针对性研究，在种群进一步衰退前实现稳定。
二、研究内容与主要结论
生态学概述
地理分布与栖息地。 Lasiurus cinereus（蝙蝠科，Aeorestes亚属）是西半球分布最广的蝙蝠之一，分布范围从加拿大北方森林延伸至中美洲。该物种近期被认定与西半球其他灰蓬毛蝠存在物种差异：巴拿马和南美北部的Lasiurus egregius以及南美洲的Lasiurus villosissimus为独立物种。此外，灰蓬毛蝠约在134万年前殖民了夏威夷群岛，夏威夷灰蓬毛蝠（Lasiurus semotus）现已被认定为独立物种并在夏威夷被列为濒危物种。灰蓬毛蝠利用多种栖息地类型进行觅食、通勤和栖息，包括落叶林和针叶林、草原、沙漠、河岸走廊、农田和城市区域。鉴于其地理分布范围广、年度移动距离大，界定和识别该物种的关键栖息地存在较大困难。灰蓬毛蝠对开阔空域觅食和长距离迁徙移动的依赖，使得空中栖息地（aerial habitat）与陆地特征同样重要。灰蓬毛蝠的栖息点（roost）是短暂且不如群居物种使用的洞穴栖息点那样离散的，因此不太适合传统的以栖息点为中心的保护策略。灰蓬毛蝠是独居、专性树上栖息的物种，大多数栖息点位于树冠层，个体悬挂于树枝上。它们经常在森林边缘和道路附近栖息。对东部温带森林蝙蝠栖息点的系统综述估计，灰蓬毛蝠占据该生态区超过93%的森林，主要栖息于活落叶树（41.2%）的枝叶中，且相对于其他物种栖息在更高的树冠位置（平均栖息高度21.1米）。
觅食与回声定位。 灰蓬毛蝠在形态上适应开阔空间的飞行（长窄翼、低翼载），机动性低于其他物种，以直线路径飞行，其回声定位设计用于远距离探测猎物。灰蓬毛蝠在飞行中捕获空中昆虫，其回声定位呼叫特征与大型猎物的远距离探测一致。与其他食虫蝙蝠相比，灰蓬毛蝠的通勤距离更长，觅食栖息地包括湿地、河岸走廊、开阔区域以及森林景观中的边缘或间隙生境。虽然灰蓬毛蝠的食谱被描述为以蛾类（鳞翅目）为主，但它们实际上消耗多种猎物，包括甲虫（鞘翅目）、蝇类和蚊类（双翅目）、蜂类和蚁类（膜翅目）、草蛉（脉翅目）、蟋蟀和蚱蜢（直翅目）、半翅目、蜘蛛（蛛形纲）和蜻蜓（蜻蜓目）。灰蓬毛蝠是机会主义觅食者，利用局部丰富的猎物，因此食谱组成随区域和时间变化。灰蓬毛蝠产生低频（约17至30千赫）、高强度（约110至135分贝声压级）、调频的回声定位呼叫，传播距离大于其他北美蝙蝠物种，且易于与大多数其他北美蝙蝠物种区分。然而，灰蓬毛蝠的声学检测率可能因它们通常飞得比其他物种更高而降低，因此地面检测器可能漏掉其呼叫。此外，在某些条件下灰蓬毛蝠使用低强度回声定位（即微呼叫），或完全不进行回声定位，可能是为了避免同种个体的窃听。
社会行为。 尽管灰蓬毛蝠通常是独居的，但它们在交配和群集（swarming）过程中表现出一些社会行为。灰蓬毛蝠以攻击性著称，有记录显示其在群集事件中追逐，甚至对其他蝙蝠物种发动致命攻击。与其他物种一样，攻击性可能用于保卫资源，包括交配和觅食机会。虽然两性都可能表现出对抗行为，但在已知性别的记录中雄性最为常见。该物种还产生社会呼叫，其频率通常低于回声定位呼叫，因此可能延长个体与同种交流的距离。灰蓬毛蝠的社会呼叫频率更低（平均13千赫）、持续时间更长（平均33毫秒，范围12至100毫秒），且呈上扫形状。这些社会呼叫在常规声学监测中可能被低估，因为在某些自动识别软件配置中，低频长持续时间呼叫可能被筛选为非蝙蝠呼叫。
灰蓬毛蝠年度周期
与许多温带蝙蝠一样，灰蓬毛蝠在年度周期的大部分时间内存在性别隔离，并表现出性别特异的季节性行为。两性之间的繁殖投入在时间上也有所不同，雄性在夏末秋初交配季节能量消耗最大，而雌性在妊娠和育幼期间（晚春和夏季）能量消耗最大。因此，季节特异性威胁可能对两性产生不同的影响。
冬季冬眠季节。 关于灰蓬毛蝠冬季的移动、行为和发声，目前所知甚少。灰蓬毛蝠的繁殖与其他蝙蝠科物种一致：交配与妊娠之间存在延迟，交配通常发生在夏末和秋季，但直到春季才导致妊娠。确切的妊娠持续时间未知，但雌性在冬季和早春使用蛰伏（torpor）来延长妊娠期，降低胎儿生长速率，以便分娩与晚春的有利天气条件相吻合。长时间蛰伏可能有助于灰蓬毛蝠拥有广泛适宜的越冬栖息地，尽管该物种在极寒气候（即长时间低于冰点）越冬的记录很少。博物馆记录表明，灰蓬毛蝠主要在太平洋沿岸、墨西哥全境以及美国中南部和东部越冬，但需要更多数据来对其冬季分布范围做出全面推断。有证据表明，即使在冬季，某些区域也存在一定的性别隔离。在冬季早期，蝙蝠可能进行长距离移动至越冬地，但冬季中后期的移动可能是局部性的。在监测到灰蓬毛蝠冬季行为的地方，它们似乎在栖息树上冬眠。然而，佛罗里达州一只灰蓬毛蝠被追踪到4个栖息点，表明冬季也可能发生移动和活动。灰蓬毛蝠在冬季（12月至2月）的活动也已通过声学记录在不列颠哥伦比亚省中南部、美国东南部沿海平原、北卡罗来纳州和加利福尼亚州红木林等地得到确认。灰蓬毛蝠在冬季不使用洞穴、建筑物或树木内部等具有热缓冲作用的栖息点，而是暴露于环境温度中，当栖息温度接近冰点时，蝙蝠必须提高代谢率以避免组织冻伤。
春季迁徙季节。 春季，灰蓬毛蝠从越冬地迁徙至夏季栖息地。此时，雌性体内发生受精作用，利用冬季储存于雌性生殖道中的精子。研究发现，新墨西哥州灰蓬毛蝠的排卵高峰出现在4月下旬至5月上旬，受精和妊娠在排卵后约10天发生。妊娠和迁徙的双重挑战导致雌性在春季迁徙期间采用时间最小化策略。尽管雌性可能在恶劣天气期间使用蛰伏来延迟分娩，但它们通常在迁徙期间放弃蛰伏，以使分娩时间与到达夏季栖息地的时间相吻合。在迁徙期间维持恒温有利于妊娠，但需要雌性增加对内源性能量储备和短暂猎物脉冲的依赖。虽然妊娠在一定程度上限制了迁徙的某些方面，但妊娠与迁徙的重叠使得较早的分娩日期成为可能，从而延长生长季节，这可能有助于提高后代存活率。有证据表明，雌性比雄性早约一个月通过新墨西哥州，暗示雌性春季出发时间更早或越冬地更靠北。与雌性类似，雄性可能利用每日蛰伏来优化能量，因为它们从越冬地过渡到夏季地点，在那里为交配季节增肥。春季灰蓬毛蝠活动的集中区域已在新墨西哥州、亚利桑那州以及加利福尼亚州南部和北部得到记录。大多数记录表明春季最高浓度出现在西南部，但不清楚春季种群是否真正集中在这些州，还是观察到的模式是由于北美其他地区调查力度不足所致。
夏季育幼季节（雌性）。 雌性灰蓬毛蝠通常在5月中旬至8月初之间分娩和养育幼崽，通常每年产2只后代。虽然雌性灰蓬毛蝠在夏季分布范围内广泛分散，但它们集中在大平原地区和北美东部较高纬度地区。博物馆记录和物种分布模型预测表明，雌性和雄性在夏季分布范围的南部重叠，但雌性将其夏季分布范围向北延伸更远，占据更适合育幼的区域。夏季栖息点选择同样受育幼驱动。在更精细的尺度上，雌性被限制在能够最大化觅食机会和能量节约的栖息点，以最大化幼崽存活率。马尼托巴省的一项研究发现，大多数雌性在成熟的落叶和针叶树中育幼，周围有足够的植被，可能提供防风保护并增强热量和湿度保持。在这些森林景观中，哺乳期雌性还表现出对南侧有开阔空间的栖息点的偏好，可能是为了增加日照暴露和便于飞出。雌性在育幼期间是定居的，有证据表明它们对繁殖区域、个别树木甚至树木内的位置具有年际忠诚度。哺乳期雌性的集中地已在加拿大萨斯喀彻温省西南部的柏树山和马尼托巴省三角洲沼泽等地持续发现。
夏季季节（雄性）。 关于雄性蝙蝠夏季活动的信息较少，已知没有生活史活动会限制它们在夏季保持定居。雄性灰蓬毛蝠从5月开始精子发生，有记录表明这一过程可持续至秋季。与雌性一样，雄性在夏季分布范围内广泛分散，包括落基山脉和北美西部较高纬度地区。此外，鉴于雄性不受育幼限制，这一性别在夏季可能移动更长的距离。例如，安大略省一只雄性灰蓬毛蝠在7月的两周内移动了约827公里，其中单夜移动253公里。
夏末至秋季交配和迁徙季节。 夏末至秋季，灰蓬毛蝠面临两个高能耗活动的双重挑战：迁徙和交配。雄性灰蓬毛蝠的附睾尾在夏末和初秋常充满精子，表明性成熟。此外，在夏末和初秋在风力设施发现的雄性和雌性灰蓬毛蝠尸体中含有精子，提供了该时期交配的证据。随着交配季节开始，个体必须在大空间尺度上寻找配偶。该物种的个体在夏末和秋季比在其他季节分布更广泛。有证据表明，灰蓬毛蝠在夏末和秋季的移动比在其他迁徙蝙蝠物种中表现出的更复杂、更少单向性。成体和当年幼体从各自的夏季栖息地迁徙，有时朝向意想不到的方向，然后到达越冬地。稳定同位素数据整合了1513只灰蓬毛蝠的数据，提出了一种新颖的"混乱"（pell-mell）迁徙策略，即蝙蝠从夏季栖息地向更高和更低纬度移动，最终返回低纬度越冬。多项证据支持灰蓬毛蝠在秋季迁徙期间聚集的假说，为交配提供机会。加利福尼亚州西北部的洪堡红木州立公园（HRSP）是秋季迁徙期间已知的雄性灰蓬毛蝠聚集区，包含一些现存最大的古老海岸红木林，雄性偏倚的捕获率和行为表达表明HRSP可能是一个重要的群集地点。研究人员假设灰蓬毛蝠可能使用资源防御型一雄多雌制或求偶场（lek）制度。当雌性是移动资源时，雄性可能在雌性可能访问的区域内的群集地点建立临时领地。关于秋季栖息点选择的研究很少，且没有已发表的雌性秋季栖息行为记录。一项研究为加利福尼亚州秋季16只不同雄性灰蓬毛蝠定位了24个栖息点，表明偏好靠近溪流、道路和草甸的栖息点。尽管灰蓬毛蝠是高强度回声定位者，研究发现秋季雄性灰蓬毛蝠产生低强度回声定位呼叫（称为"微呼叫"），有时甚至不进行回声定位飞行。微呼叫的使用可能允许雄性在寻找配偶期间减少同种个体的窃听，同时仍能避免与大物体碰撞。微呼叫提供的较短反应时间，加上社会呼叫使用的可能增加，可能导致该物种相对较高的风力涡轮机碰撞率。
风力能源开发作为季节性威胁
自2000年代中期以来，风能和白鼻综合征（WNS）一直是北美蝙蝠记录在案的大规模死亡事件的主要原因，但白鼻综合征已知不影响灰蓬毛蝠。气候和土地利用变化相互作用，为蝙蝠创造了额外威胁，包括昆虫猎物和栖息点丧失。许多威胁的管理可以通过季节性实践来解决，例如在冬季灰蓬毛蝠处于蛰伏状态且可能无法对干扰做出反应时，在已知栖息点谨慎实施森林管理行动。其他威胁需要更细致的方法——例如毒素的影响需要在雌性跨多个季节食用昆虫并积累毒素的任何地方进行更普遍的处理。虽然其他威胁可能影响种群，但风力涡轮机的直接影响被广泛认为是灰蓬毛蝠面临的主要已知威胁。无论如何，相对于解决风能发电问题，管理任何其他威胁的有效性未知，而风力涡轮机致死的高效缓解措施已被证明有效。同样，灰蓬毛蝠在秋季风力设施死亡事件的季节性集中使这一挑战更易于处理。
三、主要关键技术方法
研究人员综合运用了多种研究手段开展本项综合研究。在分布与活动模式方面，整合了北美蝙蝠监测计划（NABat）提供的329,409条夜间调查记录和蝙蝠声学监测门户（BatAMP）提供的204,661条独特夜间检测记录（2001至2026年），用于绘制不同季节的灰蓬毛蝠回声定位检测率分布图。在栖息点选择研究中，汇总了来自不同研究的无线电遥测（radio-telemetry）和GPS追踪数据，涵盖美国多州和加拿大各省份的个体追踪记录。在迁徙策略研究中，整合了1,513只灰蓬毛蝠的稳定同位素数据。在繁殖生物学方面，利用了博物馆记录、野外捕获个体的生殖道检查（包括精子存在检测）以及尸体样本分析。此外，研究还参考了专家启发法（expert elicitation）评估结果，并综合了文献综述中来自多个长期监测站点的数据。
四、讨论与结论
讨论部分指出，灰蓬毛蝠面临多种威胁，但风力涡轮机致死是已知的主要威胁，且具有明显的季节性集中特征——夏末和初秋是致死高峰。这种季节性特征为集中保护力量提供了独特的机会窗口。在缓解策略方面，虽然多种致死最小化策略正在开发中，运行调控（curtailment）目前仍是最有效的可用策略。系统性的涡轮机相关致死采样、声学与遗传学采样以及改进的数据共享机制，为更准确地估计该物种种群现状和趋势提供了机会。
研究结论强调，尽管关于灰蓬毛蝠的许多问题仍然存在，但现有信息已足以支撑做出减少风力涡轮机对灰蓬毛蝠影响的知情决策。全生命周期保护框架的应用表明，不同季节的威胁对两性的影响存在差异：雌性在春季迁徙和夏季育幼期间面临更大能量压力，而雄性在秋季交配和迁徙期间面临更大风险。保护策略应针对这些季节性差异进行精细调整。研究人员建议，未来管理决策应在科学家持续研究以更好地了解该物种的同时，基于现有知识立即采取行动，特别是在秋季迁徙和交配高峰期实施涡轮机运行调控，以降低碰撞风险。同时，加强跨机构和跨国的数据共享，建立更系统的监测网络，将有助于填补该物种种群动态和冬季生态学的关键知识空白，为长期保护策略提供更坚实的科学基础。
