长期监测与遥感揭示湖泊水位上升及多重胁迫下黑浮鸥（Chlidonias niger）繁殖群落崩溃

《Ecological Applications》：Long-term monitoring and remote sensing reveal waterbird colony collapses with rising lake levels and multiple stressors

　　

全球气候变化预计将加剧现有环境胁迫因子，并日益影响生物多样性。尽管可能广泛存在，气候变化与其他环境胁迫因子相互作用导致的野生动物种群变化仍知之甚少。研究人员调查了劳伦森大湖（Laurentian Great Lakes）中经历岸线开发和物种入侵的沿海湿地生态系统内由气候介导的湖泊水位波动。通过检验对一种正在下降的湿地生境指示物种——黑浮鸥（Chlidonias niger）的影响，研究人员评估了多重胁迫因子降低生态韧性（ecological resilience）并产生替代稳定状态（alternative stable states）的潜力。研究人员在8年（2013–2020）内监测了大湖中最大黑浮鸥繁殖群落之一，记录种群大小、巢址与孵化成功率、窝卵起始日期及巢生境特征（相对初始巢水深、7和12-m半径内的平均归一化植被指数（NDVI）与致密植被百分比，以及到开放水域和已开发土地的距离）。研究人员应用广义线性混合效应模型（GLMM）确定孵化成功率对生物和生境预测因子的响应。研究人员绘制GLMM预测因子的空间图以量化孵化成功可能性的空间范围，并使用第二个GLMM将亚群落繁殖对丰度与空间模型衍生的生境变量关联。2013至2020年，繁殖季（5–7月）平均湖泊水位上升1.03 m，同时孵化成功率下降55%，繁殖对下降77%。孵化成功率与窝卵起始日期、相对初始巢水深和致密植被百分比呈负相关，与距主湖距离和平均NDVI呈正相关。GLMM表明繁殖对丰度与亚群落中孵化成功可能性>50%的生境面积呈正相关。研究人员的发现表明，快速水文变化、海岸线开发和普通芦苇（Phragmites australis）入侵降低了生境迁移潜力和可用筑巢生境，可能促成该群落的近乎废弃。尽管未来水文预测不确定，研究人员预计该区域黑浮鸥群落种群将随湖泊水位波动。该研究例证了多重胁迫因子如何削弱湿地对气候变化的韧性，并对脆弱湿地类群构成保护挑战。

研究背景与问题：全球气候变化预计加剧既有环境胁迫，并影响生物多样性。多种胁迫因子的加和或协同效应可削弱生态系统韧性（ecological resilience），甚至推动系统向生物多样性较低的替代稳定状态（alternative stable states）转变。湿地虽具较高自然韧性，但受人类活动、入侵种、污染、开发与气候变化威胁，全球湿地面积和功能持续下降。劳伦森大湖沿海湿地具有重要生态服务功能，支撑鱼类、鸟类和区域生产力，但历史上已大幅丧失，并面临入侵种、岸线开发和极端水位波动。气候变化已改变大湖区水预算，导致创纪录湖泊水位波动。适度水位波动可维持湿地植被分带和异质性，但入侵普通芦苇（Phragmites australis）和香蒲、岸线开发可形成沿海挤压（coastal squeeze），阻碍湿地向陆迁移。黑浮鸥（Chlidonias niger）等沼泽鸟类是湿地质量、范围和扰动敏感性指示种，历史种群下降明显，且1991—2009年大湖90%历史黑浮鸥群落被废弃。然而，多重胁迫与气候变化如何共同影响黑浮鸥等群居沼泽鸟繁殖响应仍研究不足。因此，研究人员在St. Clair Flats这一历史大型黑浮鸥群落开展研究，评估8年创纪录湖泊水位上升与多重胁迫对种群大小和繁殖生产力的影响。

研究人员开展的研究：2013—2020年，研究人员监测St. Clair Flats黑浮鸥繁殖群落，记录种群数量、巢址、孵化成功率、窝卵起始日期、相对初始巢水深、平均NDVI、致密植被比例及到开放水和已开发土地距离。通过广义线性混合效应模型（GLMM）分析孵化成功率对生物与生境预测因子的响应，并将预测因子映射到空间以量化孵化成功可能性的空间范围；再用第二个GLMM关联亚群落繁殖对丰度与空间模型衍生的生境变量。结果显示，繁殖季平均湖泊水位上升1.03 m，孵化成功率下降55%，繁殖对下降77%。孵化成功率与窝卵起始日期、相对初始巢水深和致密植被百分比负相关，与距主湖距离和平均NDVI正相关；繁殖对丰度与亚群落中孵化成功可能性>50%的生境面积正相关。研究人员认为，快速水文变化、海岸线开发和普通芦苇入侵降低了生境迁移潜力和可用筑巢生境，可能促成群落近乎废弃。该研究说明多重胁迫可削弱湿地对气候变化的韧性，并对脆弱湿地类群保护构成挑战。

关键技术与方法概述：研究采用长期野外监测、遥感与地理空间建模结合的方法。样本队列来源于劳伦森大湖Lake St. Clair的St. Clair Flats，2013—2020年，共21个亚群落（sub-colony），每周至少1—2次监测；记录最大惊飞计数、巢GPS、巢结局和孵化成功。遥感使用4波段、小于1-m分辨率影像（优先NAIP，部分年份用商业卫星影像），重采样至1-m并校正，计算归一化水体指数（NDWI）和归一化植被指数（NDVI），分类开放水、稀疏、中等和致密植被及岛屿开发。水深由NOAA bathymetry与HECWFS水面水位估算。统计分析用二项GLMM，亚群落为随机截距，以赤池信息准则（AIC）和受试者工作特征曲线下面积（AUC）选择空间半径；再用第二GLMM关联繁殖对与>50%孵化成功面积等变量。

研究结果：

孵化成功率与生境影响：8年监测显示，Lake St. Clair繁殖季5—7月平均水位上升1.03 m，孵化率从2013年90%降至2020年35%，下降55%，年均下降7.93%；繁殖对下降77%，平均每年减少22.16对。未知巢命运比例无显著时间趋势，因此孵化率下降并非由已知巢命运变化驱动。巢失败原因中，35.48%未知，32.25%完全消失，15.32%可能被天气相关事件冲走，7.25%巢完整但卵缺失，6.45%被捕食，3.22%被废弃，另有4例雏鸟死亡原因未知。最终二项GLMM比较244个孵化巢和126个失败巢，亚群落随机效应18个。模型选择支持12-m半径开放水和植被百分比、7-m半径平均NDVI。最终模型为基础模型加开放水距离，AUC=0.84。孵化成功率与窝卵起始日期、相对初始巢水深和12-m半径致密植被百分比显著负相关，与距主湖距离和7-m半径平均NDVI显著正相关；开放水距离为负效应但不显著。孵化巢周围致密植被平均14%，失败巢26%；成功巢致密植被最大覆盖小于45%，失败巢可达93%；成功巢相对初始水深平均浅13.42 cm；成功巢距主湖开放水平均39.71 m，失败巢21.71 m；成功巢平均NDVI 0.36，失败巢0.32；成功巢距开放水斑块平均近2.14 m。

湖泊水位和生境变化的年际响应：将生境变量和窝卵起始日期与年均5—7月水位比较，发现平均相对初始巢水深随水位上升而增加，但巢到主湖开放水距离波动无明确趋势。巢周围致密植被比例直到2017年保持较低；2017年水位达海拔175.65 m（asl.）后，鸟似乎被迫将巢移至更致密、较不利植被。窝卵起始日期除最后两年显著推迟外无显著趋势；2019和2020年高水位下窝卵日期变异更大。平均NDVI无预测性变化。除2013年外，2017年后巢更接近开放水，符合水位上升减弱挺水植被。第二GLMM预测13个亚群落年最大繁殖对，发现繁殖对与>50%孵化成功面积显著正相关；开放水面积不显著，但改善边缘R²和条件R²至0.403和0.456。空间模型显示有利巢生境面积下降。

讨论部分总结：

窝卵起始：较早窝卵与更高孵化成功率相关，与既往黑浮鸥和其他季节性繁殖鸟类研究一致。虽未发现窝卵时间与年水位清晰关系，但2019年窝卵显著更晚，2019和2020年高水位下变异更大。优质巢生境减少可能增加巢址竞争、寻找适宜生境时间和晚季重巢尝试失败风险。

致密植被与NDVI：最致密植被类别中周围生境数量是巢失败最强预测因子，其主要由入侵普通芦苇组成。高而密的芦苇和香蒲可能妨碍成鸟起飞、降落、接近巢和发现捕食者，增加巢接近捕食者巢穴或日间休息区风险，并可限制优质浮垫积累。相反，7-m半径平均NDVI与孵化成功正相关，尽管成功与失败巢差异较小；NDVI可能反映植被类型混合和浮垫可用性，提供隐蔽、稳定及防风浪保护。开放水距离虽不显著，但更接近开放水可能形成陆源捕食者屏障或指示更高生境交错度。

水深与距主湖距离：相对初始巢水深增加和距主湖更近对孵化成功不利。黑浮鸥巢低矮脆弱，易受风、浪和水位波动影响；15%巢在24 h最大水位上升超过5 cm后失败。距主湖近增加风、浪、流、船运干扰和暴露，减少植被缓冲。极端水位上升并伴随沿海挤压可淹没和削弱挺水植被、破坏浮垫并增加巢区暴露。风暴驱动波浪可能与湖泊暴露共同增加巢失败。

局域景观变化与沿海挤压：地理空间模型表明水位上升减少有利巢生境，解释了孵化成功下降和群落废弃。St. Clair Flats在1999—2013年低于平均水位后，2013—2020年水位上升1.03 m；有利斑块状挺水植被（>50%孵化成功可能性）转为更深水、致密植被和更近主湖的危险区。>50%孵化成功面积显著预测亚群落种群大小。有利生境下降还可能增加与其他物种巢重叠、踩巢和陆源捕食风险。研究例证沿海挤压：岸线硬化和普通芦苇阻碍湿地向陆迁移。低水位期促进普通芦苇扩张，其可在水深达1.8 m处持续存在，限制香蒲等有利斑块向岸移动并导致深水端淹没。入侵香蒲也具类似威胁，但St. Clair Flats中普通芦苇更广且被黑浮鸥避开。沿海挤压导致多样、生产力高的黑浮鸥生境丧失，最终影响群落持续。

流域历史背景：繁殖鸟调查（BBS）显示，1967—1999年大湖区黑浮鸥约每年下降0.89%；在1999—2013年低于平均水位的干旱期，下降速率增至每年2.41%。1996—2013年南大湖盆地黑浮鸥每年下降4.9%，1999—2009年大湖沿海湿地种群下降42%。威斯康星州1980—2011年种群和站位占用下降约70%；Green Bay中1985—2002年普通芦苇侵占75%可行繁殖生境。1976—2009年，致密植被增加导致大湖78个黑浮鸥群落中90%被废弃。水位可能通过改变植被结构间接影响。2013—2017年Green Bay水位上升与沼泽鸟种群正相关，但St. Clair Flats黑浮鸥在2013和2014最健康后随水位上升至2020下降。另一研究将2011—2021年较高黑浮鸥种群归因于水位上升，但限于Lake Huron和Lake Erie，且进一步水位上升可能增加沿海挤压。湿地韧性具有背景依赖性。

保护与管理启示：需要跨多样地点综合评估湿地胁迫与环境特征，针对生境特异性制定修复，预测不同气候情景下胁迫交互，并考虑区域繁殖地点组合。黑浮鸥可通过扩散适应湿地时空变异，但土地覆盖变化、入侵种和水文极端可能破坏支持健康集合种群的适宜湿地周转。1991—2009年大湖黑浮鸥巢群下降90%，有预测到2100年大量繁殖生境下降97%。研究强调湿地丧失和多重胁迫可能限制物种韧性，需要网络化区域保护，保护并修复大型、多样且水文脆弱性不同的湿地，以形成异步生境可用性。该研究也说明即使历史最大生物多样性库，在气候极端与生境退化、入侵种和开发叠加时也可能崩溃。保护策略应优先传播可操作保护措施、保护多样区域关键生境，并采用韧性驱动修复以缓解气候变化介导的局域和区域胁迫。

研究结论翻译：该研究例证了多重胁迫因子可能协同作用，并与局域环境因素共同削弱生态系统对气候驱动湖泊水位变化的韧性，即沿海挤压。通过整合遥感识别环境胁迫、长期野外调查评估生物响应和地理空间建模分析空间尺度影响，研究人员提供了评估湿地变化并指导脆弱物种流域保护的方法。优先开展集合种群尺度规划与修复以促进韧性，可避免因管理过度集中于少数对气候极端韧性有限的优先地点而出现保护瓶颈。研究结果表明，当气候极端与生境退化、入侵种和开发叠加时，即使最大的历史生物多样性库也可能崩溃。湿地依赖物种保护策略应优先传播可操作保护措施、保护多样区域关键生境组合，并采用韧性驱动修复，以缓解气候变化介导的局域和区域胁迫带来的持续和未来威胁。