法属圭亚那不同人类干扰历史下树栖与陆生食果脊椎动物集合体多样性和组成变化：基于Virola（Myristicaceae）冠层与林下相机陷阱监测

《Ecology and Evolution》：Arboreal and Terrestrial Frugivore Vertebrate Assemblage Diversity and Composition Vary With Disturbance Histories in Guianan Forests

　　

食果脊椎动物（frugivorous vertebrates）作为种子传播者和种子捕食者，在森林生态系统动态中发挥关键作用。理解它们对人类干扰（human disturbances）的响应，对于评估生态系统功能和指导保护计划至关重要。研究人员利用60台相机陷阱，在肉豆蔻树（Virola kwatae和V. michelii，Myristicaceae）上监测了法属圭亚那三个受不同人类干扰森林样点中的陆生和树栖食果动物：一个保护成熟林（protected mature forest，least disturbed）、一个曾受采伐林（formerly exploited forest，intermediately disturbed）和一个靠近公路、当前受狩猎和采伐森林（most disturbed）。研究人员评估了多样性、分类组成和集合体结构（assemblage structure），并比较样点间访问率（visitation rates）。丰富度（richness）在所有样点保持一致，冠层（canopy）检测到19–20种，林下（understory）检测到14–16种。然而，访问率在样点间显著变化。具体而言，陆生访问率随干扰水平增加而下降（从保护样点232.5 ± 53.7个体/100陷阱日到最受干扰样点87.2 ± 11.2）。相反，树栖访问率趋于随干扰增加而增加（从保护样点43.5 ± 12.5到最受干扰样点80.3 ± 16）。在冠层中，最受干扰样点显示出更高的蜜熊（Potos flavus）和金手塔马林猴（Saguinus midas）访问。同一地点林下“敏感”物种（sensitive species，低繁殖率或易被猎人捕猎者）访问率显著更低，如白唇西貒（Tayassu pecari）和灰翅喇叭鸟（Psophia crepitans）。在冠层中，样点身份、树直径、果实可获得性和冠层覆盖度是集合体组成的显著预测因子。相比之下，所测微生境变量均未对陆生集合体结构有贡献，样点身份是唯一显著预测因子。这些发现强调考虑物种特异性响应和样点干扰历史的重要性，并突出保护区和恢复区在维持热带森林功能性集合体中的价值。

一、研究背景与科学问题

热带森林中大多数树种依赖动物介导的种子传播，食果脊椎动物（frugivorous vertebrates）作为种子传播者和种子捕食者，是森林更新和植物多样性维持的主要驱动者。人类干扰不断增加，通过改变植物和食果动物群落的结构与组成，威胁种间互作稳定性，并可能造成物种丧失和分类周转，破坏互利网络和森林长期恢复力。在受干扰环境中，食物可获得性降低或威胁增加可触发“生态位压缩”（niche compression），使食果动物集中于少数高质量资源斑块。新热带森林中，人为干扰通过去动物区系（defaunation）重构食果动物集合体，常导致特定营养 guild 占优，改变种子捕食和传播过程。肉豆蔻树（nutmeg trees）为动物群落提供高能量脂类，是研究种子传播的重要模型。已有研究记录了受干扰样点中肉豆蔻果实移除率和陆生食果动物丰度下降，但树栖食果动物群落、尤其是冠层群落受干扰影响研究不足，且常局限于少数日行旗舰种。圭亚那地盾森林面临基础设施发展、狩猎、采伐、金矿和栖息地破碎化威胁。研究人员旨在刻画法属圭亚那沿森林干扰梯度访问Virola树的树栖和陆生食果动物集合体，回答：人类干扰如何影响访问Virola树的树栖和陆生脊椎食果动物集合体多样性和组成？哪些物种对各分层样点间差异贡献最大？哪些环境因子解释物种访问率？假设人类干扰作为过滤器选择性去除敏感物种，并改变集合体结构。

二、主要关键技术方法

研究人员在法属圭亚那选择三个高原森林样点作为样本队列来源：Nouragues National Reserve Saut Pararé（PAR，保护成熟林，最少干扰，禁猎，距Régina约100 km，河流或直升机进入）；Bélizon森林Bonaventure（BON，曾采伐和金矿，2000年代初停止，中间干扰，生态旅游，可达性有限）；National Road 2（RN2，公路旁，当前采伐和狩猎，最干扰，距Saint-Georges-de-l'Oyapock约20 min车程，2024年11月起有ONF选择性采伐）。在30棵目标树（每样点10棵）Virola kwatae和V. michelii上安装60台Reconyx HF2X相机陷阱，每树一台林下（0.5 m，距树基5–10 m）和一台冠层（23–45 m，平均35 m）。2024年12月至2025年5月湿润季连续监测。图像上传Agouti.eu，结合Agouti AI和41名志愿者公民科学识别，由分类专家质控；独立事件定义为同种同点间隔≥30 min。分析使用R和Camtraptor；以希尔数（Hill numbers，q=0、1、2）比较多样性；计算相对丰度指数（Relative Abundance Index, RAI）；采用Kruskal–Wallis和Dunn检验；非度量多维尺度分析（Non-Metric Multidimensional Scaling, NMDS）、置换多元方差分析（Permutational Multivariate Analysis of Variance, PERMANOVA）、相似性百分比分析（Similarity Percentages analysis, SIMPER）和冗余分析（Redundancy Analysis, RDA）。

三、研究结果

3.1 样点与分层的多样性指数比较

通过希尔数稀释和外推，采样覆盖度在所有样点和分层均高于99.68%。共检测到31种果实消费者（16种树栖、10种陆生、5种半树栖）；除圭亚那松鼠猴（Saimiri sciureus）仅在保护样点PAR检测到外，其余物种均出现在所有样点。

3.1.1 物种丰富度：冠层中PAR和RN2均检测到20种，BON为19种；500个监测日后各曲线显著重叠，统计无差异。林下中BON最丰富，为16种，PAR和RN2均为14种；BON的95%置信区间不与PAR或RN2重叠。林下丰富度在100–200累积监测日达平台，冠层需超过500日。

3.1.2 Shannon多样性：冠层中BON最高，RN2次之，PAR最低；林下中各样点相当，但RN2和BON略高于PAR。

3.1.3 Simpson多样性：与Shannon多样性一致。冠层中BON显著高于其他两个样点，其他两个样点较低且95%置信区间重叠；林下中RN2和BON略高于PAR。

3.2 访问率和食果动物名录

3.2.1 各分层和样点总体食果动物访问率：冠层每树总体访问率样点间无显著差异（χ²(2)=4.988，p=0.083），但随干扰增加呈升高趋势：PAR为43.5 ± 12.5、BON为54.7 ± 16、RN2为80.3 ± 16个体/100陷阱日；控制树种效应后各样点相似（所有成对比较p>0.350）。林下每树总体访问率样点间差异显著（χ²(2)=8.674，p=0.013），陆生食果动物访问率随干扰增加而下降：PAR为232.5 ± 53.7、BON为157.5 ± 25、RN2为87.2 ± 11.2个体/100陷阱日；仅PAR与RN2差异显著（Dunn p=0.012）。控制树种效应后，RN2仍显著低于PAR（p=0.004）和BON（p=0.002），BON与PAR无显著差异（p=0.930）。

3.2.2 各物种名录和访问率：冠层集合体主要由树栖啮齿类、蜜熊、小型和大型负鼠（主要为Marmosa spp.和裸尾毛负鼠Caluromys philander）、灵长类（如金手塔马林猴、蜘蛛猴）和巨嘴鸟（主要为Ramphastos spp.）组成。主要发现是蜜熊在最干扰样点RN2访问占优，显著高于其他样点（χ²(2)=12.320，p=0.002）。小型灵长类如塔马林猴在RN2较PAR显著更活跃。多数其他树栖物种（巨嘴鸟、松鼠、较大猴类）样点间无显著差异。林下差异更多：刺豚鼠（agouti）为三个样点主要陆生食果动物，访问率无显著差异（χ²(2)=5.667，p=0.058）。在RN2，喇叭鸟（χ²(2)=7.021，p=0.030）、白唇西貒（χ²(2)=6.981，p=0.031）和大型负鼠（Didelphis spp.）（χ²(2)=11.346，p=0.003）访问率显著低于PAR。paca（χ²(2)=3.358，p=0.187）在PAR与RN2间相似。

3.3 集合体结构：林下样点特异性分化强于冠层

通过NMDS和PERMANOVA，冠层和林下集合体组成均样点间显著不同。冠层（stress 0.201）中样点身份显著（F_2,27=1.96，p=0.007），解释12.7%方差；PAR与BON高度相似，RN2差异较大。林下（stress 0.168）中样点身份影响更强（F_2,27=4.62，p=0.001），解释25.5%方差，三个样点仅部分重叠。SIMPER显示，冠层PAR与BON差异小，主要由裸尾毛负鼠（p=0.001）、蜘蛛猴（p=0.047）和松鼠（p=0.022–0.036）驱动；RN2与BON差异主要由蜜熊（p=0.013）和塔马林猴（p=0.049）贡献；RN2与PAR差异主要由蜜熊（p=0.001）、塔马林猴（p=0.033）和巨嘴鸟科，尤其通道嘴巨嘴鸟（p=0.040）和黑颈簇舌巨嘴鸟（p=0.001）解释。林下BON与PAR无物种显著贡献差异；BON与RN2差异主要由领西貒（p=0.002）和红刺豚鼠（p=0.001）贡献；PAR与RN2差异主要由中型和大型负鼠（p=0.001–0.004）、刺豚鼠（p=0.012）和黑凤冠雉（p=0.036）驱动。

3.4 环境协变量对食果动物集合体的贡献

3.4.1 树栖集合体部分由局域生境结构解释：冠层RDA模型显著（p=0.001），但仅解释3%集合体变异（adjusted R²=0.034）。样点身份为最重要因素（p=0.002），DBH（p=0.045）、果实可获得性（p=0.015）和冠层覆盖度（p=0.016）亦为显著预测因子。BON与PAR集合体无显著差异（padj=1.000），RN2分别与BON（padj=0.003）和PAR（padj=0.018）显著不同。降雨（p=0.561）、树密度（p=0.473）和树种（p=0.074）不显著。大型灵长类（蜘蛛猴、红吼猴和棕卷尾猴）访问趋势与较大树和高冠层覆盖相关，但不显著。

3.4.2 林下：样点依赖集合体。林下模型全局显著（p=0.001），但解释方差较低（adjusted R²=0.011）。样点身份是陆生食果动物唯一显著预测因子（p=0.003）。所有测定的微生境变量（如DBH、海拔、果实可获得性、树种）均不显著（所有p>0.360）。

四、讨论与结论

4.1 多样性与干扰：与预测相反，各分层物种丰富度样点间无显著差异，表明慢性干扰森林仍可维持高多样性。Shannon和Simpson揭示冠层结构变化，BON均匀度较高，其他样点低值指示某些物种占优，如RN2的蜜熊。林下多样性曲线重叠，无显著差异。但多样性指数在去动物区系背景下可能误导，相似多样性可伴随组成和丰度显著差异并影响功能。干扰历史与动物丰富度关系常反直觉，丰富度可在无干扰至重度干扰梯度上保持相对稳定。

4.2 食果动物名录与访问率：各分层物种池相似，但访问率对比明显。冠层总访问率稳定，但少数物种在干扰环境活动增加，如蜜熊、塔马林猴和通道嘴巨嘴鸟。与假设相反，较大或更敏感物种如蜘蛛猴在Virola树访问率未随干扰降低，尽管在最干扰样点RN2仅见于10棵设备树中的3棵。该结果可由生态位压缩解释：良好生境中资源多样，食果动物分散取食；干扰区总食物减少，物种被迫集中于少数高质量资源斑块，如大果Virola。因此高访问率未必反映高密度，而可能是空间压缩和对关键资源吸引。陆生食果动物访问率随干扰增加而下降，可能反映道路相关累积影响，如路杀、化学、噪声和光污染，以及可达性增加促进狩猎和资源开采；虽未直接测量狩猎，但RN2沿线常发现弹壳。喇叭鸟在最干扰样点较少，可能对人压力敏感；白唇西貒同趋势，但记录少也可能反映游牧移动而非局部灭绝。相反，领西貒记录更多，可能受益于竞争减少。线性模型表明林下访问率下降趋势并非由V. kwatae与V. michelii样本量差异解释。尽管BON有采伐和金矿历史，其仍保留显著保护价值，敏感种如蜘蛛猴、喇叭鸟和白唇西貒持续存在；这可能与Régina附近狩猎压力沿河流机动独木舟集中而非林内有关，但6个月采样应视为初步指标。

4.3 集合体垂直分层与环境协变量：两分层集合体均随干扰梯度显著差异，林下分化强于冠层，表明陆生食果动物对样点尺度变化或遗留效应更敏感。冠层中PAR与BON重叠高，提示较好保存林中树栖食果动物具有一定韧性或移动性；RN2访问率总体较低，表明人类压力重塑冠层群落。环境协变量仅解释3%方差，灵长类访问率与较大树和冠层覆盖弱正相关，提示大型树栖种可能在干扰景观中选择高质量斑块。巨嘴鸟与最干扰样点关联，说明向耐干扰或移动种转变；但需谨慎，因已有证据显示狩猎对树栖食果动物生物量有负面影响。林下集合体几乎仅由样点身份驱动，微生境变量无显著解释力，表明陆生食果动物受景观尺度因子影响，尤其狩猎等，各样点差异显著。林下更强差异提示陆生种子传播服务，如大型分散贮藏啮齿类或陆生鸟如喇叭鸟，可能比冠层介导传播更易受样点特异去动物区系影响。不同物种功能角色不同，从灵长类大种子长距离传播到陆生啮齿类二次传播和分散贮藏，组成变化可改变森林更新。RN2集合体显著改变，观察到潜在部分功能补偿，尤其蜜熊这一有效且移动的种子传播者占优；但其他主要传播者丧失或减少可能造成功能缺口，耐干扰种如巨嘴鸟和蜜熊只能部分补偿，可能不能完全替代原食果动物群的特定传播距离或种子处理行为。

研究结论翻译：本研究提供了法属圭亚那受不同人为干扰强度影响的热带森林样点中树栖和陆生食果动物集合体的比较分析。通过监测访问Virola树的食果动物，研究人员观察到沿干扰梯度物种池一致；然而，访问率出现显著变化。观测差异在分层间不同：冠层集合体显示出功能韧性迹象，总体访问率稳定，机会种如蜜熊和塔马林猴在干扰区更频繁；林下显示出去动物区系迹象，访问率随干扰增加而下降。这两个垂直类群的不同响应表明，陆生物种可能对样点尺度人为因子更敏感，如道路邻近或狩猎压力，其影响可能超过局域森林结构。研究发现强调，即使次生林，包括先前受金矿和采伐影响的森林，也保留高度多样的果实消费者库。虽然其集合体相比保护区发生重组，这些人类改造景观仍是生物多样性重要储库，并是维持森林韧性和种子传播服务的关键组成部分。